Structural and functional characteristics of the assimilation apparatus of Alisma plantago-aquatica at different stages of development

Full Text

Введение

Высшие водные растения нормально развиваются в условиях водной среды и избыточного увлажнения и обитают как в воде, так и в прибрежной зоне. Макрофиты представляют начальное звено в круговороте веществ (C, N, P и др.) и энергии как продуценты органического вещества, вовлечены в разнообразные процессы, играют важную роль в поддержании сложившегося естественного равновесия в водоемах и в природных ландшафтах в целом [1; 2]. Вместе с тем решение многих проблем невозможно без знания фундаментальных основ экологической физиологии водных и прибрежно-водных растений [3–5].

Одним из наиболее важных показателей продуктивности водных и прибрежно-водных растений является степень развития фотосинтетического аппарата. Известно, что продуктивность растений выражает конечный результат энерго- и массообмена всей биологической системы, поэтому в настоящее время большое значение придается выявлению связи между физиологическими процессами и продукционными процессами растений [6; 7, с. 95–114].

Цель исследования – изучение структурно-функциональных особенностей ассимиляционного аппарата частухи подорожниковой на разных этапах развития.

Объекты исследования

Частуха подорожниковая (Alisma plantago-aquatica L., сем. Alismataceae Vent.) – короткокорневищный кистекорневой поликарпик, низкотравный гелофит.

Как было ранее описано Е.А. Алябышевой [8], полный онтогенез частухи подорожниковой проходит за 4 периода и 10 возрастных состояний. При выявлении критериев онтогенетических состояний, составления диагнозов и ключей возрастных состояний использовали концепцию дискретного описания онтогенеза. В качестве признаков-маркеров онтогенетических состояний выступали: форма и размер листовой пластинки, тип побега, формирование специализированных подземных побегов [9].

При распределении растений A. plantago-aquatica по группам, в зависимости от их онтогенетического состояния использовали следующие критерии, описанные Е.А. Алябышевой [8; 10, с. 123–129], А.Г. Лапировым [11, с. 174–175; 12, с. 66–89], Н.В. Васильевой [13, с. 2183–2188] и Н.П. Савиных [14, с. 98–104]:

• – ювенильные растения были однорозеточными с 1–2 линейными и 1–3 черешковыми листьями слабо развитой продолговато-яйцевидной листовой пластинкой. У растений начинало формироваться вертикальное эпигеогенное корневище с придаточными корнями (до 15);
• – имматурные растения были однопобеговыми с 4–5 черешковыми листьями, форма листовой пластинки – продолговато-яйцевидная; линейные листья не сохранялись. Длина черешка примерно в 3 раза превышала длину листовой пластинки. Ширина листовой пластинки увеличивалась. Корневище незначительно утолщалось, количество придаточных корней увеличивалось до 20–25;
• – у виргинильных особей сохранялся розеточный побег I порядка, с 2–6 листьями, ширина и длина листовой пластинки увеличивалась, по сравнению с имматурным онтогенетическим состоянием. Корневище продолжало утолщаться, возрастало число придаточных корней, их толщина и длина;
• – у молодых генеративных растений сохранялся розеточный побег I порядка, высота растений увеличивалась, формировались 1–2 безлистных удлиненных или полурозеточных генеративных побега. На розеточном побеге формировались 1–4 почек возобновления, из которых в дальнейшем развивались боковые розеточные побеги II порядка. Соотношение длины черешка к длине листовой пластинки равно 2:1. Ширина листьев возрастала. Диаметр корневища достигал 0,7–2,4 см;
• – средневозрастные генеративные растения были более мощными: в 2 раза возрастал диаметр корневища, в 2,5 раза – число коротких придаточных корней. g₂-особи были представлены 2–3 розеточными побегами II порядка и 1–2 генеративными побегами. Соцветия имели по 7–8(9) мутовок, несущих от 4 до 6 веточек. Соотношение длины черешка к длине листовой пластинки сохранялось. Ширина листовой пластинки существенно не изменялась, по сравнению с g₁-онтогенетическим состоянием (рис. 1).

 

Рисунок 1 – Онтогенез Alisma plantago-aquatica L. 1 – первый настоящий лист; 2 – лист ювенильного типа; 3 – придаточные корни; 4 – корневища; 5 – лист взрослого типа; 6 – цветки; 7 – плоды; 8 – отмершие листья; 9 – отмершие придаточные корни; 10 – разрушающееся корневище

Материалы и методика исследований

Исследования проводили в июне – августе 2022 г. в окрестностях в окрестностях деревни Арбаны (Медведевский район, Республика Марий Эл). Во время проведения исследований наблюдалась неустойчивая по температурному режиму погода с редкими осадками. Средняя температура воздуха в июне–июле оказалась на 1°C выше средних многолетних значений, а средняя температура воздуха в августе была на 1–3°C выше средних многолетних значений. В июне 2022 г. выпало от 25 до 90%, а в июле – от 310% до 540% нормы осадков, в августе сохранялась жаркая с острым дефицитом осадков погода. Сумма ФАР составила 400–580 кал/см².

В ходе работы для морфометрических измерений было отобрано по 15–20 растений A. plantago-aquatica каждого онтогенетического состояния (ювенильного (j), имматурного (im), виргинильного (v), молодого генеративного (g₁), средневозрастного генеративного (g₂)); для физиолого-биохимических исследований – по 5 воздушных листьев с 10 растений каждого онтогенетического состояния.

Для количественной характеристики особей разных онтогенетических состояний были проанализированы следующие морфологические признаки (длина листовой пластинки – ДЛП, см; ширина листовой пластинки – ШЛП, см; степень вытянутости листовой пластинки – СВЛП; площадь листовой пластинки – ПЛП, см²; масса листовой пластинки – МПЛ, г сухой массы; удельная поверхностная плотность листа – УППЛ, мг/дм²; коэффициент роста – КР, мг/см). Взвешивание проводили на электронных весах HL 100 EX – класс точности высокий II (ГОСТ 24104-01), дискретность 0,01 г (производитель A&D Company Ltd., Japan).

Для анализа использовали целые, неповрежденные листья. Содержание пигментов в ацетоновых экстрактах определяли спектрофотометрически на приборе ПромЭкоЛаб ПЭ-5400В (производитель «Shanghai Mapada Instruments Co., Ltd.», КНР) при длинах волн 662 и 644 нм (хлорофиллы) и 441 нм каротиноиды. На основе этих данных рассчитывали содержание фотосинтетических пигментов. Установив концентрацию пигмента в вытяжке, определяли его содержание в исследуемом материале с учетом объема вытяжки и веса пробы (мг/г сырой массы). Используя полученные данные по содержанию зеленых и желтых пигментов, были рассчитаны следующие показатели: содержание хлорофилла a – хл. a, мг/г сырой массы; содержание хлорофилла b – хл. b, мг/г сырой массы; общее содержание хлорофиллов – хл. общ., мг/г сырой массы; содержание каротиноидов – кар., мг/г сырой массы; отношение хлорофилла a к хлорофиллу b – хл. a/хл. b; отношение суммы хлорофиллов к каротиноидам – хл. общ./кар.; доля хлорофилла b в светособирающем комплексе – ССК (ССК был рассчитан с предположением, что весь хлорофилл b входит в ССК и соотношение хл. a/хл. b в ССК равно 1,2 [15]).

Определение количества органического углерода (мг/дм²) проводили по методу Тюрина–Бородулиной. Углерод органического вещества окисляли 0,4 н раствором K₂Cr₂O₇ в смеси с концентрированной серной кислотой. Избыток раствора бихромата, не израсходованный на окисление органического углерода, определяли титрованием 0,2 н раствором соли Мора.

Результаты исследований и их обсуждение

В ходе работы было установлено, что онтогенетические состояния исследуемого вида высоко значимо различались как по длине листовой пластинки (F = 61,00639; P < 10⁻⁶), так и по ширине листовой пластинки (F = 46,25196; P < 10⁻⁶). Кроме этого, было показано, что листья особей прегенеративного периода были более вытянутыми (СВЛП = 2,3–2,4). В дальнейшем (генеративный период онтогенеза) степень вытянутости листовой пластинки снижалась до 1,8 (табл. 1).

Таблица 1 – Структурно-функциональная характеристика листьев и ассимиляционного аппарата Alisma plantago-aquatica L. на разных этапах развития

Площадь листьев и динамика роста массы листовой пластинки являются наиболее подвижными и изменчивыми показателями, тесно коррелирующими с биологической продуктивностью. Значение площади листовой пластинки у прегенеративных особей значительно ниже, чем у генеративных особей. Однофакторный дисперсионный анализ (модель I) показал статистически значимую разницу как по площади F = 96,54633; P < 10⁻⁶), так и по массе листовой пластинки между всеми онтогенетическими состояниями (F = 66,41662; P < 10⁻⁶).

Косвенным показателями продуктивности являются удельная листовая поверхность (УЛП) и удельная поверхностная плотность листа (УППЛ). В ряде работ показано, что УППЛ связывает процессы роста и фотосинтеза, так как отражает накопление сухого вещества единицей поверхности. Чем выше УППЛ, тем эффективнее идут процессы фотосинтеза [15]. В ходе работы было установлено, что значения УППЛ были статистически значимо выше у генеративных особей изучаемого вида (F = 7,68571; P = 0,001892).

Для осуществления фотосинтеза гелофиты поглощают неорганический углерод из воздушной среды, гидатофиты – водной, а плейстофиты – как из воздушной, так и из водной. Определенное количество углерода усваивается из внутренних резервов растения, т.е. за счет СО₂, образующейся в митохондриях в процессе дыхания. Однако ее доля в общем количестве усвоенного углерода незначительна и не приводит к увеличению общего содержания углерода в биомассе растений. Усвоение неорганического углерода из внешней среды приводит к снижению его количества в непосредственной близости от растений, т.е. возникает градиент концентрации, обусловливающий диффузию двуокиси углерода из области высокой в область низкой концентрации. Вместе с тем диффузионный ток, направленный к растению, испытывает на своем пути определенное сопротивление, которое в воде в 10 тыс. раз больше, чем в воздухе [2; 15, с. 37–44].

У макрофитов основную функцию фотоассимиляции также выполняют хлорофиллы и каротиноиды. Их содержание и соотношение в растениях различны и специфичны для каждого вида и зависят также от конкретных экологических условий произрастания. В ряде работ ранее было отмечено, что интенсивность фотосинтеза воздушно-водных растений, образующих в водоеме заросли на разных глубинах, зависит от степени их затопления. Особенно важным фактором, существенно влияющим на фотосинтез гелофитов, являются условия минерального и органического питания [16, с. 389–397; 17, с. 27–34; 18, с. 539–548].

В ходе работы было исследовано содержание хлорофиллов и каротиноидов в листьях частухи подорожниковой в пяти онтогенетических состояниях.

По содержанию хлорофилла a и хлорофилла b результаты однофакторного дисперсионного анализа (модель I) показали, что влияние фактора – онтогенетическое состояние оказывается высоко значимым (F = 8,737892; P = 0,001081; F = 26,73515; P = 0,000004) (табл. 1).

Так, содержание хлорофилла a в листьях особей частухи подорожниковой разного возраста изменялось от 0,42 ± 0,006 до 0,88 ± 0,024 мг/г сырой массы. Минимальным значением характеризовались j-особи. При переходе растений в im и v онтогенетические состояния значение данного показателя увеличилось в 1,6 и 4,4 раза соответственно. В листьях g₁- и g₂-особей содержание хлорофилла a составляло 0,76 ± 0,153 и 0,88 ± 0,024 мг/г сырой массы соответственно. В ходе онтогенеза A. plantago-aquatica содержание хлорофилла b увеличивалось в следующем ряду: j < im < v < g₁ < g₂. В целом, в листьях частухи подорожниковой содержание хлорофиллов a и b варьировало от 0,58 ± 0,006 мг/г сырой массы у j-особей до 1,34 ± 0,110 мг/г сырой массы у g₂-особей.

Обязательным компонентом пигментной системы являются каротиноиды. В листьях ювенильных особей A. plantago-aquatica каротиноидов содержалось 0,12 ± 0,006 мг/г сырой массы, а у имматурных – в 2,3 раза больше. Максимальным значением характеризовались g₁-особи (F = 4,899582; P = 0,011287), при этом содержание желтых пигментов было в 3,0–6,0 раза ниже, чем зеленых.

Условия произрастания оказывают влияние на функционирование пигментного аппарата растений, в частности на отношение хлорофилла a к хлорофиллу b. Это отношение характеризует активность хлорофилла a, чем оно больше, тем интенсивнее фотосинтез [19, с. 127–134]. Максимальное значение отношения хлорофилла a к хлорофиллу b наблюдалось у im особей A. plantago-aquatica – 3,78, а минимальное у g₂-растений – 1,91.

Отношение зеленых пигментов к желтым пигментам также играет не менее важную роль при характеристике работы фотосинтетического аппарата. Это отношение в норме стабильно и очень чутко реагирует на изменения различных факторов среды [18; 19]. Максимальное значение отношения хл. общ./кар. было отмечено у прегенеративных особей – 4,83, а минимальное у генеративных растений – 3,09. Снижение данного показателя (хл. общ./кар.) может свидетельствовать о снижении светособирающей способности пигментного комплекса.

В ходе работы было установлено, что доля хлорофилла b в светособирающем комплексе в онтогенезе модельного вида изменялась. Минимальное значение данного параметра было отмечено у имматурных растений (46,0%), а максимальное – у средневозрастных генеративных растений (72,7%).

Количественный и качественный состав пигментов определяет продуктивность растений. Взаимоотношения роста растений и интенсивности фотосинтеза отражают непрерывную перестройку фотосинтетического аппарата в ходе онтогенеза и динамику формирования и активности растущих органов, потребляющих ассимилянты [20, с. 171–174].

В ходе работы была проанализирована динамика содержания органического углерода на разных этапах развития A. plantago-aquatica. Так, в листьях j, im и v растений углерода было 1,59–2,17 мг/дм². При переходе растений в фазу цветения интенсивность фотосинтеза возрастала в 2,1 раза, и как следствие, увеличивалось содержание углерода. Максимальное значение данного показателя было отмечено у g₂-особей – 6,56 ± 0,056 мг/дм² (F = 5,398022; P = 0,007880). Высокая интенсивность фотосинтеза в генеративном периоде онтогенеза, очевидно, связана с повышением ростовых процессов и общей ассимилирующей поверхности листьев (табл. 1).

Заключение

Таким образом, каждый этап онтогенеза низкотравного гелофита соответствует определенному морфофизиологическому состоянию особей. У Alisma plantago-aquatica в ходе онтогенеза морфометрические параметры листьев изменялись по S-образной кривой. У генеративных растений длина, ширина, площадь и масса листовых пластинок, удельная поверхностная площадь листа и коэффициент роста были максимальными.

На протяжении прегенеративного и генеративного периодов онтогенеза в листьях Alisma plantago-aquatica содержание зеленых и желтых пигментов возрастало, при этом содержание каротиноидов было в 3,0–6,0 раз ниже, чем зеленых.

С увеличением общей ассимилирующей поверхности листьев интенсивность фотосинтеза и как следствие количество органического углерода у Alisma plantago-aquatica возрастали.

На протяжении прегенеративного и генеративного периодов онтогенеза Alisma plantago-aquatica наблюдалась высокая положительная корреляция между площадью листьев и содержанием зеленых пигментов (R = 0,82; Р = 0,043725).

Таким образом, структурно-функциональные изменения фотосинтетического аппарата, наблюдаемые в онтогенезе A. plantago-aquatica, можно объяснить особенностями адаптационных механизмов к длительно действующим факторам. Адаптация растения в определенный период развития (этап онтогенеза, онтогенетическое состояние) направлена, как правило, на поддержание структурной организации и эффективной работы первичных реакций фотосинтеза, которые оптимально сопряжены с фиксацией СО₂.

About the authors

Elena A. Alyabysheva

Author for correspondence.
Email: e_alab@mail.ru

candidate of biological sciences, associate professor of Ecology Department

References

Supplementary files

Supplementary Files

Action

1. JATS XML

Download

2. Fig.3.

Download (684KB)

Indexing metadata