Infestation of the Viviparus viviparus L. population of the Malaya Kokshaga River by the trematode parthenites and the carotenoid content in the tissues of mollusks

Full Text

Введение

Представители брюхоногих моллюсков являются обязательным звеном в циклах развития широкого спектра гельминтов, в первую очередь – трематод. Водоемы, населенные гастроподами, представляют потенциальную опасность для животных и человека. Зараженность моллюсков гельминтами может служить важным показателем уровня биологической опасности водных объектов разного назначения [1].

В зараженности моллюсков партенитами трематод существенную роль играют биотические факторы. К биотическим факторам относятся плотность популяции самих моллюсков, других водных беспозвоночных, выполняющих роль промежуточных хозяев трематод, концентрация и видовой состав позвоночных, служащих для трематод дефинитивными хозяевами, и, наконец, характер растительного биоценоза водоемов [2]. Первые сведения по трематодофауне моллюсков России встречаются в работах Д.Ф. Синицына, посвященных изучению строения и развития партенит трематод [3]. К.И. Скрябин в своих трудах приводит систематику целого ряда взрослых и личиночных форм трематод, дает подробное описание их морфологии и биологии [4].

На территории Среднего Поволжья изучение фауны личиночных форм трематод в моллюсках изучала Р.А. Куприянова-Шахматова [5; 6]. В Республике Марий Эл видовой состав, зараженность гастропод партенитами трематод и содержание в тканях моллюсков каротиноидов изучала П.В. Бедова с соавторами в разные годы [7–11]. Однако обобщенных материалов по лужанке речной до настоящего времени не представлено. В связи с этим целью данной работы было изучение влияния трематодной инвазии на состояние популяции Viviparus viviparus L. реки Малая Кокшага и на содержание каротиноидов в тканях моллюсков. Для достижения цели были поставлены следующие задачи:

1) изучить характеристики популяции V. viviparus реки Малая Кокшага (плотность, биомассу, половую и возрастную структуру);

2) определить зараженность V. viviparus личиночными стадиями трематод;

3) выяснить влияние трематодной инвазии на содержание каротиноидных пигментов в тканях моллюсков.

Объект исследований

Объектом исследований служит брюхоногий моллюск лужанка речная (Viviparus viviparus L.), которая имеет конусовидную, довольно толстостенную, серо-зеленоватую или коричневатого цвета, с тремя темными полосами раковину. Обитает в реках, речных рукавах, пойменных озерах. Является европейским видом. Живородящи, раздельнополы, обладают половым диморфизмом. У лужанки два длинных щупальца, которые она выставляет вперёд, когда движется. Причём у самки эти щупальца одинаковой толщины, а у самца правое щупальце сильно расширено, играет роль копулятивного органа [12].

Методы исследований

Исследования проводились в Республике Марий Эл, которая расположена на востоке Восточно-Европейской равнины в средней части бассейна реки Волга на реке Малая Кокшага в черте города Йошкар-Ола. Сбор материала проводился с 10 станций с учетом характера грунта и растительности. Для количественного учета моллюсков применяли метод площадок с плавающей рамкой площадью 1 м² [12].

В лаборатории моллюсков помещали в кристаллизаторы с водой, определяли половую принадлежность и проводили вскрытие для определения зараженности. Препарат рассматривали под бинокуляром и разными увеличениями микроскопа. Наиболее тщательно обследовали печень, так как она в первую очередь поражается партенитами трематод. Личинки трематод реже располагаются в почках, жабрах, легких, ноге, в половых органах. Нами наблюдались личинки на различных стадиях развития: спороцисты, редии, церкарии.

С 2010 года учитывалась не только экстенсивность инвазии, но была разработана трехбалльная шкала зараженности. Слабое заражение (1 балл) считали, когда в поле зрения микроскопа попадают от 1 до 5 партенит; 2 балла – среднее заражение (5–10 партенит); 3 балла – сильное заражение (более 10 партенит). Определение содержания каротиноидов в тканях проводили по методу, предложенному В.Н. Карнауховым [13]. Для обработки статистического материала применялся пакет программ Statistica.

Результаты исследований

Исследования популяции V. viviparus были начаты в 2001 году. В последующие годы, включая 2011 год, была выяснена половая и размерно-возрастная структура популяции, проведено определение зараженности этого вида личинками трематод, выяснено влияние трематодной инвазии на содержание каротиноидных пигментов в тканях моллюсков.

В связи с интенсивной застройкой береговой линии реки, на станциях прежнего отбора проб (2001–2003 гг.) в 2010 году собрать материал не было возможности (берега либо забетонированы, либо засыпаны под застройку). Поэтому сравнение количественных характеристик проведено в целом по участку реки, протекающему в черте города Йошкар-Ола.

По изучаемому участку реки средняя плотность с 2001 года по 2011 год, варьировала от 12,4±2, 6 экз./м² до 31,3±7,8 экз./м², а средняя биомасса от 36,0±9,9 г/м²до 105,0±13,3 г/м². Однако статистический анализ не выявил достоверной разницы в изменении численности (Р = 0,113) и биомассы (Р = 0,593).

Половая структура популяции V. viviparus реки Малая Кокшага достаточно стабильна, не выявлено закономерностей преобладания того или иного пола по годам. Численность самок незначительно преобладала над численностью самцов в 2002 году. Так, в июне они составляли 60%, а в августе 56%. Также в июне 2011 года самки составляли 58%. В остальные периоды в популяции V. viviparus на исследуемом участке реки Малая Кокшага незначительно, но преобладали самцы.

Преобладание самцов либо самок в популяции было незначительным, т.е. можно судить о достаточно благополучной ситуации в популяции V. viviparus реки Малая Кокшага, т.к. как известно, что первичная половая структура (возрастной класс 0+) у V. viviparus зачастую выражается как 1 : 1. Во вторичной половой структуре при равном соотношении полов водоем характеризуется наиболее благополучными условиями для гидробионтов [14].

Размерно-возрастная структура популяции определяется по высоте раковины моллюска, которая представлена нижним и верхним предельно допустимым значением. Любые внешние воздействия учитываются в данном интервале [15]. Особи до года имеют высоту раковины 4,0–17,9 мм, особи годовалого возраста – 18,0–25,9 мм, особи двухгодовалого возраста – 26,0–29,9 мм, особи трехгодовалого возраста – 30,0–31,9 мм. Выяснилось, что за весь период исследований наибольшее количество особей зарегистрировано в возрасте от 1 до 2 лет (табл. 1). Было выяснено, что в 2001 и в 2002 годах в популяции преобладают особи годовалого возраста с размерами 18,0–25,9 мм (табл. 1). Наименьшее число моллюсков было трехлетнего возраста, c размерами от 30,0 до 31,9 мм. Экземпляры с размерами 4,0–17,9 мм составляли всего по 6%.

С июня 2010 года резко возросло количество особей до года, они составляли уже 38% в 2010 году и 31% в 2011 году. А количество особей годовалого возраста в этот период несколько уменьшилось. Они составляли по 44% (2010–2011 гг.), а в предыдущие годы доля таких экземпляров доходила до 72% (2002 г.).

Таблица 1 – Возрастная структура популяции V. viviparus реки Малая Кокшага

Примечание. Высота раковины 4,0–17,9 мм – возраст от 0 до 1 год; 18,0–25,9 мм – от 1 до 2 лет; 26,0–29,9 мм – от 2 до 3 лет; 30,0–31,9 – от 3 лет и старше.

Определение зараженности моллюсков паразитическими червями показало, что за весь период исследований зараженность V. viviparus партенитами трематод стабильно высокая и составляет от 48% до 83%. Наибольшей зараженностью моллюсков характеризуются оба сезона 2003 года. Через 7 лет зараженность начала снижаться и в 2011 году составляла уже 48%.

При проведении исследований выяснилось, что самцы были заражены в большей степени, чем самки. Интенсивное заражение самцов V. viviparus приходится на 2003 год летний период, что составляет 90%. А максимальное заражение самок V. viviparus приходится на 2003 год весенний период, что составляет 78%.

С 2003 года по 2010 год береговая линия реки Малая Кокшага претерпела значительные изменения. Вся центральная часть города преобразилась до неузнаваемости. По берегам был вырублен весь кустарник, прибрежную часть засыпали навозным грунтом и построили набережную. Поэтому птицы, которые являются окончательными хозяевами многих трематод и которые находили убежище в прибрежных зарослях, исчезли. К 2011 году застройка берега реки была довольно высокой, а отсутствие окончательных хозяев снижает зараженность промежуточных.

С 2010 года нами анализировалась зараженность самцов и самок V. viviparus отдельно по станциям отбора проб. Выяснилось, что на тех станциях, где численность была маленькой, процент зараженности выше, достигает 100%. По-видимому, из-за сильной инвазии моллюски погибали, т.к. повреждающее воздействие партенит может быть обусловлено механическим разрушением тканей хозяина, отнятием пищи и отравлением организма моллюска ядовитыми продуктами обмена веществ [16; 17]. Известно, что зараженные моллюски обладают повышенной чувствительностью к изменению условий внешней среды. При засухе, резком повышении или понижении температуры или при других неблагоприятных воздействиях зараженные моллюски гибнут в первую очередь [17]. К тому же наличие в водоеме личинок трематод зависит также от присутствия в данной местности дефинитивных хозяев и от степени их зараженности [5]. Паразитирование партенит трематод вызывает глубокие нарушения деятельности половой системы моллюсков. Эти нарушения связаны с временной атрофией половой железы или полной паразитарной кастрацией [17]. Кроме того, на этих станциях течения практически не было, что облегчает контакт инвазионного начала с промежуточным хозяином, т.к. степень зараженности моллюсков находится в зависимости от проточности водоема [17].

В 2010–2011 гг. изучалась не только экстенсивность заражения, но и интенсивность инвазии отдельных особей. При анализе интенсивности заражения по 3-балльной шкале выяснилось, что в 2010 году наибольшее количество особей как мужского, так и женского пола было заражено на 1 балл, т.е. имело слабую зараженность. Так, самки с интенсивностью инвазии в 1 балл составляли 59%, самцы – 71%. В 2011 году ситуация несколько изменилась и уже 46% самцов и 36% самок были заражены на 3 балла. А самки с интенсивностью инвазии в 1 балл составляли 41%.

Экстенсивность зараженности V. viviparus реки Малая Кокшага в 2011 году снизилась по сравнению с 2010 годом, а интенсивность инвазии увеличилась. Это связано со снижением плотности популяции, т.к., по-видимому, плотность популяции моллюсков определяет экстенсивность их заражения. Существенных различий в зараженности самцов и самок не зарегистрировано.

Изучение влияния трематодной инвазии на содержание каротиноидов в тканях моллюсков проводили в 2002–2003 гг. (табл. 2). Летом 2002 года при измерении удельной концентрации пигментов выявили, что у зараженных самок содержание каротиноидов выше, чем у незараженных. У зараженных и незараженных самцов V. viviparus в 2002 году содержание каротиноидов практически одинаково. В 2003 году содержание каротиноидов у зараженных самок и самцов выше, чем у незараженных.

Таблица 2 – Содержание каротиноидов у V. viviparus, мг/100 г сырого веса

Примечание. * – разница статистически достоверна при р < 0,05.

В 2002 году у зараженных самок V. viviparus реки Малая Кокшага содержание каротиноидов выше, чем у зараженных самцов. У незараженных особей, наоборот, у самцов содержание каротиноидов в тканях выше, чем у самок. В 2003 году концентрация каротиноидов у самцов как зараженных, так и незараженных выше, чем у самок.

Каротиноиды представляют собой группу дыхательных пигментов и аккумулируют кислород [13]. Присутствие партенит вызывает нарушение нормального обмена веществ моллюсков. Прежде всего, значительно уменьшаются запасы гликогена. Одновременно у зараженных моллюсков значительно повышается потребление кислорода. Эти данные указывают на повышение интенсивности обмена веществ; полагают, это связано с интенсивным питанием зараженных моллюсков, которое необходимо для удовлетворения потребности в пище не только хозяина, но и паразита. По-видимому, поэтому у зараженных моллюсков содержание каротиноидов выше, чем у незараженных. Т.к., по мнению некоторых исследователей [7; 8; 18], одним из механизмов, позволяющих моллюскам существовать в гипоксических условиях, является повышение содержания каротиноидов в тканях.

Выводы

1. На протяжении всего периода исследований зараженность V. viviparus партенитами трематод была стабильно высокой. Более 50% всех особей заражены личинками различных трематод на всех стадиях развития. Экстенсивность зараженности V. viviparus реки Малая Кокшага в 2011 году снизилась по сравнению с предыдущими годами, а интенсивность инвазии увеличилась. Существенных различий в зараженности самцов и самок не зарегистрировано.
2. Прослеживается влияние трематодной инвазии на содержание каротиноидов. У зараженных особей обоих полов и в весенний, и в летний период было зарегистрировано более высокое содержание каротиноидов, чем у незараженных.
3. В популяции V. viviparus реки Малая Кокшага преобладали особи годовалого возраста с высотой раковины 18,0–25,9 мм. Половая структура популяции V. viviparus реки Малая Кокшага стабильна за весь период проведения исследований. Преобладание самцов либо самок в популяции незначительно. В численности и биомассе V. viviparus значимых различий по годам не зарегистрировано.

About the authors

Praskovia Vladimirovna Bedova

Author for correspondence.
Email: bedova@marsu.ru

candidate of biological sciences, associate professor of Biology Department

References

Supplementary files