Оценка устойчивости сообществ эктопаразитов рукокрылых с помощью метода главных компонент (PCA)

Полный текст

Введение

Паразитарные системы – это саморегулирующиеся экологические системы, в которых отношения между партнерами находятся в состоянии подвижного равновесия. Паразиты могут регулировать плотность своих популяций с помощью механизмов с обратной связью, что приводит к формированию устойчивых, хотя и динамичных паразитарных систем. Устойчивость в пределах системы «паразит–хозяин» может значительно варьировать [1; 2, с. 350; 3–5]. Одним из механизмов регуляции численности популяций паразитов является агрегированный характер распределения, подчиняющийся модели отрицательного биномиального распределения [5; 6; 7, с. 34; 4; 8, с. 96]. В состав паразитарной системы входят, как минимум, две популяционные системы – паразита и хозяина. Реально такая ситуация, однако, наблюдается довольно редко – в случае моноксенного жизненного цикла паразита и строгой его специфичности. Как правило, популяционных систем – элементов паразитарной системы – оказывается больше: паразиты могут использовать несколько популяций разных видов хозяев даже на одной стадии жизненного цикла (параксенные хозяева). Естественно, расширяется круг взаимодействующих популяций в случае еди-, три- и т.д. – ксенных циклов [2; 9, с. 330].

Многочисленные исследования, касающиеся природных популяций паразитов, показывают высокую степень системной целостности паразитарных систем [10, с. 252]. Во многих случаях удается выявить наличие регуляторных механизмов, работающих по принципу обратной связи [1; 11]; кроме того, взаимодействие особей как элементов таких систем отличается высокой степенью сложности и интегрированности: все больше данных появляется о важности молекулярно-генетического уровня их взаимодействий [12].

Сложные взаимоотношения паразита и хозяина возникают в тех случаях, когда паразиты не проявляют узкой специфичности в выборе хозяев и их популяции поддерживаются несколькими видами хозяев. Такая картина широко распространена среди клещей, например эктопаразитов мелких млекопитающих [13; 14; 15, с. 187; 16, с. 122]. Ю.С. Балашов [17; 15; 18–20] считает, что стабилизация паразитарных систем клещей птиц и млекопитающих основана не только на обратной связи, но и на межвидовой и внутривидовой конкуренции, причем внутривидовая конкуренция протекает наиболее остро.

Взаимодействие видов в сообществах паразитов, поселяющихся на потенциальных хозяевах, объяснить достаточно сложно, так как на системы оказывают воздействие множество различных факторов – как абиотических, так и биотических. Еще более сложно объяснить взаимодействие паразитов в сообществах наземных позвоночных, имеющих сходную фауну эктопаразитов. Рукокрылые и их эктопаразиты могут служить прекрасным объектом для понимания устойчивости паразитарных систем и сообществ эктопаразитов, населяющих смешанные колонии этих животных. Они характеризуются специфичной фауной эктопаразитов и практически не контактируют с другими видами млекопитающих.

Материал и методы исследования

Сборы эктопаразитов осуществлялись в летний период 2004 и 2005 гг. в двух пещерах – Студенческая и Теплая (Ичалковский бор) с 6 видов рукокрылых (прудовой, усатой, водяной ночниц, ночницы Брандта, северного кожанка, бурого ушана). Отлов рукокрылых проводился с использованием паутинных сетей из нейлоновых нитей, а также вручную. Пойманных летучих мышей помещали в мешки из ткани, сразу же проводилось их обследование: определение вида, пола и прижизненный сбор эктопаразитов.

Собранных эктопаразитов фиксировали 70% этиловым спиртом. Членистоногие заливались в жидкость Фора–Берлезе. Определение видовой принадлежности собранных паразитов, основную численность которых представляют клещи, проводилось по М.К. Станюкович [21] и Л.М. Пинчук [22; 23], Н.И. Кудряшовой [24], определитель насекомых Европейской части СССР [25]. Общее число клещей составило 2397 экземпляров, 82 экземпляра паразитических мух, 53 блохи, 1 клоп.

Полученные данные обрабатывались средствами пакета Statistica 6.0. Для сравнения выборок использован однофакторный анализ по Краскелу–Уоллису, попарное сравнение производилось по методу Ньюмана–Кейлса. Для выделения сходных групп применялся метод Principal Components Analysis (PCA), являющийся весьма эффективным при обработке экологических данных [26].

Результаты и их обсуждение

В 2004–2005 гг. на территории памятника природы «Ичалковский бор» (Нижегородская область) проведены исследования эктопаразитов 6 видов рукокрылых: водяной ночницы, ночницы Брандта, усатой ночницы, прудовой ночницы, северного кожанка и бурого (обыкновенного) ушана. На летучих мышах обнаружено 18 видов членистоногих, из них доминируют гамазовые клещи (10 видов) и клещи краснотелки (2 вида) [27, с. 123]. На всех видах рукокрылых преобладали гамазовые клещи: Spinturnix acuminatus, Sp. kolenatii, Sp. myoti, Sp. mystacinus, Sp. plecotinus, Steatonyssus spinosus, St. periblepharus, Macronyssus flavus, M. heteromorphus. Краснотелковые клещи Leptotrombidium russicum и Myotrombicula sp. отмечены впервые для Средней полосы России. Из насекомых встречены мухи из семейства Nycteribiidae (Nycteribia kolenatii, Penicillidia monoceros) и блохи из семейства Ischnopsyllidae (Ischnopsyllus obscurus, Isch. hexactenus). Ixodes vespertilionis, Ornithonyssus pipistrelli и Cimex cf. pipistrelli найдены в единичных экземплярах.

В фауне эктопаразитов рукокрылых пещер Ичалковского бора выделяются виды-доминанты, которые могут влиять на численность других видов. Это Spinturnix acuminatus, Leptotrombidium russicum, Sp. plecotinus, Sp. kolenatii. В связи с этим нами ранее был посчитан индекс Бергера-Паркера, по величине которого можно косвенно судить о наличии или отсутствии конкурентных отношений в сообществах паразитов. Низкие значения индекса Бергера–Паркера (0,2–0,4) указывают на отсутствие ярко выраженной конкуренции между видами, что свидетельствует об устойчивости паразитарных сообществ, сложившихся на рукокрылых в смешанных колониях и в естественных местообитаниях [27, с. 124].

Поскольку пещеру и ее обитателей можно рассматривать как микробиотоп, то совершенно очевидно, что в нем складываются специфические отношения между обитателями. Особые условия обитания опосредованно должны влиять и на эктопаразитов.

 

Рисунок 1 – Проекция видов паразитов в факторном пространстве в зависимости от факторов 1 и 2

 

Однако сравнение выборок эктопаразитов рукокрылых обеих пещер – Студенческая и Теплая – с применением непараметрической статистики по Краскелу–Уоллису и критерия Ньюмана–Кейлса не выявило достоверных различий (p> 0,05) – как по годам, так и по биотопам. Это подтверждает наше предположение, что сообщества эктопаразитов рукокрылых характеризуются определенной стабильностью. Поскольку методы непараметрической статистики не обнаружили достоверных различий по хозяевам, годам и биотопам, для последующего анализа мы рассматривали смешанную колонию рукокрылых как единое целое, существующее в пространстве и времени.

Исходя из этого, был проведен анализ сообществ эктопаразитов обследованных видов летучих мышей методом главных компонент с целью выявления факторов, влияющих на состав эктопаразитофауны и численность и распределение их в смешанных колониях рукокрылых. Результаты анализа приведены на рис. 1 и 2.

 

Рисунок 2 – Проекция видов паразитов в факторном пространстве в зависимости от факторов 3 и 4

 

Пространственная проекция видов клещей и насекомых в зависимости от главных факторов, выявленных методом PCA, подтверждает наше предположение, что в сообществе эктопаразитов рукокрылых установились такие взаимосвязи, которые обусловливают успешное существование всех видов без выраженной конкуренции. Так, на рис. 1 и 2 видно, что каждый вид имеет свою позицию в факторном пространстве. Их пространственное размещение указывает на то, что факторы, влияющие на системы, в процессе их эволюции не только сбалансировали численности популяций паразитов, но и каждый вид имеет свою нишу.

По результатам РСА выяснено, что на паразитарные сообщества оказывают влияние четыре главных фактора. Факторная нагрузка 1-го равна 38,7%, второго – 25,6%, третьего – 22,3%. Четвертый фактор имеет невысокие показатели (8,4%), но игнорировать его невозможно, так как некоторые виды эктопаразитов зависят и от него. Обращает на себя внимание и то, что эктопаразиты по отношению к четырем факторам объединились в 6 групп, при этом они разнесены по этим группам, и – входя в одну, в другой отсутствуют (табл. 1). Каждый вид сообщества в достаточной степени сопряжен с одним из факторов.

Так, по отношению к первому фактору виды Sp. plecotinus (+0,83) и L. russicum (+0,89) демонстрируют высокую положительную связь. Из особенностей биологии этих видов ясно, что они проявляют высокую специфичность к северному кожанку и бурому ушану. В другую группу объединились Sp. acuminatus (–0,99), Macronyssus flavus (–0,73), Nycteribia kolenatii (–0,78). Эти виды чаще всего встречаются на ночницах и, по-видимому, не проявляют строгой специфичности в выборе хозяев. Итак, из вышеизложенного можно сделать вывод, что первый фактор – это видовая специфичность паразита к хозяину.

 

Таблица 1 – Результаты PCA-анализа сообществ эктопаразитов рукокрылых

Переменная	Фактор 1	Фактор 2	Фактор 3	Фактор 4
Spinturnix acuminatus	–0,986	–0,083	–0,050	–0,132
Spinturnix myoti	–0,379	0,500	0,515	–0,556
Spinturnix plecotinus	0,832	–0,400	0,179	–0,313
Spinturnix mystacinus	–0,175	0,176	–0,957	–0,145
Spinturnix kolenatii	–0,182	0,779	–0,582	0,030
Macronyssus heteromorphus	0,627	–0,466	0,114	–0,481
Macronyssus flavus	–0,730	–0,516	0,156	0,383
Steatonyssus periblepharus	–0,346	–0,933	–0,019	–0,088
Steatonyssus spinosus	–0,250	0,703	0,664	0,045
Leptotrombidium russicum	0,891	–0,255	0,168	0,028
Myotrombicula	0,756	0,131	0,444	0,370
Nycteribia kolenatii	–0,779	–0,101	0,406	–0,380
Penicillidia monoceros	–0,610	–0,759	–0,029	0,126
Ischnopsyllus obscurus	0,312	–0,100	–0,837	–0,199

 

По отношению ко второму фактору в группу с высокой отрицательной связью объединились Steatonyssus periblepharus (–0,93), Penicillidia sp. (–0,76), а с высокой положительной – Sp. myoti (+0,50), Sp. kolenatii (+0,78), St. spinosus (+0,70). Численности популяций этих паразитов невелики, поэтому можно предположить, что данные виды не выдерживают конкуренции с видами-доминантами. Таким образом, второй фактор может быть интерпретирован как фактор присутствия видов-доминантов, более пластичных к условиям обитания, которые удерживают численности популяций этих видов. Спинтурнициды занимают сходные экологические ниши, Sp. acuminatus оказался более приспособленным в выборе хозяев.

Поскольку знания биологии эктопаразитов рукокрылых на настоящий момент еще недостаточны, связь некоторых видов с третьим фактором интерпретировать достаточно сложно. Sp. kolenatii и Sp. mistacinus встречаются только на ночницах: водяной, усатой и Брандта – и не обнаружены на других видах рукокрылых. Присутствие этих видов на одних и тех же зверьках может служить основой для предположения наличия межвидовой конкуренции, поскольку они поселяются на одних и тех же участках тела животного. При возрастании конкуренции Sp. kolenatii может вытеснять Sp. mistacinus с крыловой перепонки либо на тело хозяина, либо в окружающее пространство. Блоха Ischnopsillus sp. в этом смысле менее конкурентоспособна по сравнению со спинтурницидами.

Полученные нами результаты подтверждают взгляды Ю.С. Балашова [28]. Он считает, что роль внешней среды (среды 2) в структурировании сообществ может проявляться сезонностью паразитирования разных видов, а также колебаниями плотностей популяций паразитов из-за изменений микроклимата разных частей тела хозяина. На современном уровне наших знаний о структуре и функционировании паразитарных сообществ трудно оценить относительное значение всех этих факторов. Для разных семейств эктопаразитов, представляющих самостоятельные эволюционные линии, характерны разные пути освоения экологических ниш на теле хозяев и в их местообитаниях.

Устойчивость паразитарной системы обеспечивается сложным комплексом паразито-хозяинных взаимодействий на стадии питания [15; 4]. При высокой численности паразита не многие особи популяции хозяина могут выдержать клещевую инвазию и погибают вместе с эктопаразитами, которые составляют большую часть популяции вида (обратная связь). Однако в смешанных колониях рукокрылых постоянные паразиты, в частности спинтурнициды, имеют сходные экологические ниши и способны инвазировать другие виды хозяев. Такую картину мы наблюдаем, когда в сообществах на одном виде хозяина присутствуют по два и даже три вида рода Spinturnix. Такие явления еще более усложняют структуру сообществ и взаимодействие видов в них, но в процессе длительного существования этих сообществ вырабатываются определенные механизмы, стабилизирующие всю систему.

В сообществах эктопаразитов рукокрылых встречаются виды, которые связаны корреляционной зависимостью только с одним фактором (Spinturnix acuminatus, Sp. plecotinus, Leptotrombidium russicum), но обнаруживаются и виды, которые демонстрируют как умеренно-положительные, так и умеренно-отрицательные корреляционные зависимости не с одним фактором, а с несколькими. Например, Sp. myoti, Sp. kolenatii, M. heteromorphus и др. (табл. 2). Из таблицы видно, что в сообществах между видами возникают сложные взаимоотношения, и численности популяций каждого из них зависят от различных факторов среды. На наш взгляд, неодинаковое воздействие среды на паразитарные системы, формирующиеся в пещерах естественного происхождения, также обеспечивает устойчивость сообществ эктопаразитов рукокрылых в целом.

 

Таблица 2 – Корреляционная зависимость некоторых видов эктопаразитов от факторов среды

№	Вид паразита	Фактор 1	Фактор 2	Фактор 3	Фактор 4
1	Sp. myoti	0,40	0,50	0,50	–0,60
2	Sp. kolenatii	–0,18	0,80	–0,60	0,06
3	Macronyssus heteromorphus	0,60	–0,50	0,10	–0,50
4	Myatrombicula sp.	0,75	0,13	0,40	0,40
5	Ischnopsillus obscurus	0,30	–0,10	–0,80	–0,70
6	Steatonyssus spinosus	–0,25	0,70	0,70	0,04
7	Sp. mystacinus	0,20	0,20	0,96	0,10
8	Ischnopsillus hexactenus	0,30	–0,10	0,80	–0,20

 

Заключение

Сообщества эктопаразитов рукокрылых характеризуются определенной устойчивостью. Поскольку методы непараметрической статистики не обнаружили достоверных различий по хозяевам, годам и биотопам, то колонию рукокрылых и их эктопаразитов можно оценивать как единую сложно организованную систему, длительно существующую в пространстве и времени. В этой системе установились такие взаимосвязи, которые обусловливают успешное существование всех видов без выраженной конкуренции. На паразитарные сообщества оказывают влияние четыре главных фактора, из них первые два определяют примерно 65% дисперсии. Каждый вид имеет свою позицию в факторном пространстве, их позиции не перекрываются. Их пространственное размещение указывает на то, что факторы, влияющие на системы, в процессе их эволюции не только сбалансировали численности популяций паразитов, но и каждый вид имеет свою нишу.

Об авторах

Галина Анатольевна Фадеева

Национальный исследовательский Нижегородский государственный университет им. Н.И. Лобачевского

Email: example@snv63.ru

кандидат биологических наук, доцент кафедры ботаники и зоологии

Елена Евгеньевна Борякова

Национальный исследовательский Нижегородский государственный университет им. Н.И. Лобачевского

Автор, ответственный за переписку.
Email: example@snv63.ru

кандидат биологических наук, доцент кафедры ботаники и зоологии

Список литературы

Дополнительные файлы