Email this article 
On the issue of adaptive reactions of the blood system of competing species of turtles Emys orbicularis and Trachemys scripta (Emydidae)
- Authors: Romanova E.B.1, Stolyarova I.A.1, Bakiev A.G.2, Gorelov R.A.2
-
Affiliations:
- National Research Lobachevsky State University of Nizhny Novgorod
- Institute of Ecology of the Volga River Basin of the Russian Academy of Sciences – Branch of the Samara Federal Research Center of the Russian Academy of Sciences
- Issue: Vol 12, No 3 (2023)
- Pages: 105-111
- Section: Biological Sciences
- URL: https://snv63.ru/2309-4370/article/view/626662
- DOI: https://doi.org/10.55355/snv2023123114
- ID: 626662
Cite item
Full Text
Abstract
A comparative analysis of the leukocyte composition of the blood of Emys orbicularis and Trachemys scripta from the Samara Zoo was carried out. Statistically significant interspecies sex differences in the content of granulocytes (heterophiles, basophils and eosinophils) in the blood were established. The proportion of agranulocytes in the blood of both species was the same. Multivariate analysis of variance revealed a significant effect of species, sex, and their interaction on the leukocyte composition of the blood of turtles. At the same time, males of E. orbicularis differed from males of T. scripta by an increased content of heterophiles in the blood, and females differed from females by an increased content of heterophiles and a decreased content of basophils. An analysis of leukocyte indices revealed a more active component of the nonspecific natural resistance of the organism of E. orbicularis females compared to males and females of T. scripta. In captivity, E. orbicularis experienced greater stress relative to T. scripta, as evidenced by an increased value of the index of the ratio of heterophils and lymphocytes and a lower content of eosinophils. With an increase in body size, an increase in the relative content of lymphocytes in the blood of T. scripta females and an increase in stress resistance were noted, while in E. orbicularis such a specific immune reaction was not observed. We believe that the species-specific adaptive reaction of the blood system gives competitive advantages to the spreading exotic species T. scripta, which potentially threatens natural populations of E. orbicularis.
Full Text
Введение
Болотная черепаха Emys orbicularis (Linnaeus, 1758), распространенная в некоторых регионах Европы, Азии и Африки [1], включена в Красный список МСОП с глобальным статусом вида, находящегося в состоянии, близком к угрожаемому – «Near Threatened» (NT) [2]. Уязвимость популяций болотной черепахи повышается при совместном обитании с экзотическим видом из того же семейства американских пресноводных черепах Emydidae – красноухой черепахой Trachemys scripta (Thunberg in Schoepff, 1792). Красноухие черепахи массово и бесконтрольно ввозились с коммерческими целями во многие страны, где выпущенные и сбежавшие из неволи особи попадали в местные водоемы [3–9]. Благодаря широкому диапазону толерантности по основным факторам среды, полифагии, способности преодолевать расстояния в несколько километров, будучи синантропным видом и колонизируя широкий спектр водных местообитаний, T. scripta может представлять косвенную угрозу для автохтонных черепах E. orbicularis, выступая в качестве агента передачи чужеродных патогенов, конкурента за места обитания [8; 10; 11] и половых партнеров [12]. В экспериментальных условиях в течение трех лет наблюдений при совместном содержании двух видов продемонстрированы признаки конкурентного доминирования T. scripta, проявляющиеся в снижении массы тела и высокой смертности E. orbicularis [3, p. 2516]. Конкурентные преимущества красноухой черепахи перед аборигенной европейской болотной черепахой заключаются в более крупных размерах, высокой плодовитости и раннем возрасте наступления половозрелости [13]. Менее изучены физиологические особенности крови болотной и красноухой черепах, эти исследования носят разрозненный и фрагментарный характер [14–22]. Между тем значительные различия в морфологии циркулирующих клеток, физиологических нормах гематологических показателей, иммунной защите определяют специфику жизненной стратегии видов, позволяя им получать конкурентные преференции. Сравнительные исследования адаптивных реакций системы крови болотной и красноухой черепах актуальны с учетом потенциальной экологической опасности последней как инвазивного вида.
Цель исследования – сравнительный анализ лейкоцитарного состава крови Emys orbicularis и Trachemys scripta.
Материал и методы
Объекты исследования: семь особей E. orbicularis (3 самки и 4 самца) и тринадцать особей T. scripta (10 самок и 3 самца) из Самарского зоопарка, где они содержались в унифицированных условиях.
Исследования осуществляли в соответствии с «Международными руководящими принципами для биомедицинских исследований на животных» [23]. Кровь получали из хвостовой вены черепах и готовили по два мазка от каждой особи. Окраску по Романовскому проводили в течение 20 минут. Дифференцированный подсчет лейкоцитов осуществляли на микроскопе Meiji Techno, Япония, серии МТ 4000 с иммерсией (ув. ×1500). Выделяли следующие типы лейкоцитарных клеток (в %): гранулоциты (гетерофилы, базофилы, эозинофилы) и агранулоциты (моноциты, лимфоциты) [24–26]. Цифровые изображения клеток крови выполнили камерой Vision CAM.
По результатам лейкограммы рассчитывали интегральные индексы: индекс сдвига лейкоцитов, ИСЛ; индекс соотношения лимфоцитов и эозинофилов, ИСЛЭ; индекс соотношения гетерофилов и эозинофилов, ИСГЭ; лимфоцитарно-гранулоцитарный индекс, ИЛГ; индекс соотношения гетерофилов и лимфоцитов, ИСГЛ.
По внешним морфологическим признакам определяли пол взрослых черепах и проводили измерение длины карапакса (в мм) по его прямой средней линии от переднего края загривкового щитка до заднего конца шва между надхвостовыми щитками.
Полученные данные проверяли критериями согласия на соответствие нормальному распределению. Центральные тенденции и рассеяние показателей описывали медианой (Me) и интерквартильным размахом (IQR). Многофакторным анализом с применением лямбды Уилкса (λWilks) оценивали влияние факторов на лейкоцитарные показатели; p-значения рассчитывали способом рандомизации с использованием перестановочной процедуры [27; 28]. В пакете прикладных программ «Rstudio» использовали критерии: Краскела–Уоллиса (H) (при множественном сравнении независимых групп по одному признаку), Данна (D) (при попарном сравнении групп), Манна–Уитни (u) (при сравнении двух групп). За величину статистической значимости принимали α = 0,05.
Результаты исследований и их обсуждение
Длина карапакса самок (186,66 ± 20,88 мм) и самцов (149,75 ± 8,65 мм) болотной черепахи, а также средняя длина карапакса самок (175,00 ± 6,12 мм) и самцов (143,33 ± 3,73 мм) красноухой черепахи значимо не различались (Н = 6,58, р = 0,08).
С учетом анализа сведений литературы [29–32] и собственных данных [21, с. 32], в приготовленных мазках крови красноухой T. scripta (рис. 1) и болотной E. orbicularis (рис. 2) черепах была проведена дифференцировка следующих клеток: среди гранулоцитов выделяли гетерофилы, эозинофилы и базофилы, среди агранулоцитов – моноциты и лимфоциты.
Рисунок 1 – Лейкоцитарные клетки крови Trachemys scripta
Рисунок 2 – Лейкоцитарные клетки крови Emys orbicularis
Лейкоцитарный профиль крови обоих видов характеризовался преобладанием незернистых лейкоцитов, составляющих 47–52% от всех лейкоцитов. По суммарному содержанию в периферической крови гранулоцитов и агранулоцитов статистически значимых половых различий у изученных видов черепах не выявлено. Лейкограммы самцов и самок внутри выборки красноухой черепахи были схожими (табл. 1).
Таблица 1 – Сравнение лейкоцитарного состава крови самцов и самок Trachemys scripta
Показатель лейкограммы | Пол | Статистические показатели | ||||
самцы | самки | |||||
Me | IQR | Me | IQR | критерий Манна–Уитни, u | уровень значимости, р | |
Лейкоцитарная формула | ||||||
Гетерофилы, % | 10,00 | 7,25 | 10,00 | 7,00 | 206,50 | 0,546 |
Эозинофилы, % | 19,50 | 7,75 | 18,00 | 8,00 | 165,50 | 0,130 |
Базофилы, % | 23,50 | 8,50 | 21,00 | 10,00 | 228,00 | 0,903 |
Моноциты, % | 5,50 | 4,25 | 6,00 | 4,00 | 191,00 | 0,342 |
Лимфоциты, % | 41,00 | 7,00 | 46,00 | 9,50 | 157,50 | 0,091 |
Общее количество клеток | ||||||
Гранулоциты, % | 52,00 | 10,00 | 46,00 | 9,50 | 314,00 | 0,077 |
Агранулоциты, % | 48,00 | 10,00 | 53,00 | 9,50 | 156,00 | 0,085 |
Интегральные индексы | ||||||
ИСЛ, отн. ед. | 1,083 | 0,425 | 0,885 | 0,351 | 155,500 | 0,083 |
ИСЛЭ, отн. ед. | 2,278 | 1,211 | 2,737 | 1,677 | 313,500 | 0,080 |
ИСГЭ, отн. ед. | 0,646 | 0,472 | 0,625 | 0,477 | 249,500 | 0,739 |
ИЛГ, отн. ед. | 8,205 | 3,029 | 9,545 | 3,873 | 312,500 | 0,083 |
ИСГЛ, отн. ед. | 0,239 | 0,185 | 0,200 | 0,197 | 197,500 | 0,424 |
Примечание. Me – медиана, IQR – интерквартильный размах.
Напротив, лейкоцитарные показатели самцов болотной черепахи отличались от самок повышенным содержанием базофилов (табл. 2).
Таблица 2 – Сравнение лейкоцитарного состава крови самцов и самок Emys orbicularis
Показатель лейкограммы | Пол | Статистические показатели | ||||
самцы | самки | |||||
Me | IQR | Me | IQR | критерий Манна–Уитни, u | уровень значимости, р | |
Лейкоцитарная формула | ||||||
Гетерофилы, % | 18,00 | 7,00 | 20,50 | 12,00 | 135,50 | 0,068 |
Эозинофилы, % | 13,00 | 13,50 | 12,50 | 3,50 | 91,00 | 0,834 |
Базофилы, % | 18,00 | 11,25 | 10,50 | 3,00 | 41,00 | 0,011 |
Моноциты, % | 6,00 | 4,25 | 4,50 | 6,50 | 109,50 | 0,542 |
Лимфоциты, % | 44,50 | 9,00 | 47,00 | 8,00 | 73,50 | 0,305 |
Общее количество клеток | ||||||
Гранулоциты, % | 49,50 | 8,00 | 48,50 | 10,50 | 116,00 | 0,364 |
Агранулоциты, % | 50,50 | 7,75 | 51,50 | 10,50 | 78,00 | 0,415 |
Интегральные индексы | ||||||
ИСЛ, отн. ед. | 0,980 | 0,334 | 0,942 | 0,392 | 76,00 | 0,364 |
ИСЛЭ, отн. ед. | 3,00 | 4,967 | 3,595 | 1,400 | 113,00 | 0,444 |
ИСГЭ, отн. ед. | 1,381 | 1,791 | 1,432 | 1,158 | 115,00 | 0,390 |
ИЛГ, отн. ед. | 8,824 | 3,857 | 9,896 | 3,025 | 122,50 | 0,227 |
ИСГЛ, отн. ед. | 0,415 | 0,123 | 0,434 | 0,305 | 113,00 | 0,444 |
Примечание. Me – медиана, IQR – интерквартильный размах. Статистически значимые различия выделены жирным шрифтом.
Следует отметить, что в эритроцитах болотной черепахи были обнаружены трофозоиты гемопаразита Haemogregarina spp. [33, p. 24; 34, p. 4501; 35, p. 447; 36, с. 80] (рис. 3), и повышенное содержание базофилов в мазках крови самцов болотной черепахи может быть связано со специфической реакцией организма на кровепаразитарную инвазию. Известно, что при дополнительном поступлении в организм антигена происходит активация антиген-специфических рецепторов, локализованных на мембране базофилов, что приводит к дегрануляции и выбросу гистамина [37, p. 359].
Выявлены статистически значимые межвидовые половые различия в количестве гранулоцитов, в отличие от агранулоцитов, доля которых у обоих видов была одинаковой. При этом самцы и самки болотной черепахи имели повышенное содержание в крови гетерофилов, а самки дополнительно и более низкое количество базофилов, по сравнению с красноухой черепахой (табл. 3).
Рисунок 3 – Микрофотография трофозоита гемопаразита Haemogregarina sp.
Таблица 3 – Сравнение лейкоцитарного состава крови самцов Trachemys scripta и Emys orbicularis, самок T. scripta и E. orbicularis
Показатель лейкограммы | Н | p | Самцы | Самки | ||
z | р | z | р | |||
Лейкоцитарная формула | ||||||
Гетерофилы | 40,04 | <0,001 | 3,82 | 0,01 | 5,32 | <0,001 |
Эозинофилы | 9,41 | 0,02 | 2,18 | 0,17 | 1,95 | 0,30 |
Базофилы | 17,43 | 0,0006 | 0,98 | 1,00 | 4,03 | 0,0003 |
Моноциты | 1,49 | 0,68 | 0,88 | 1,00 | 0,75 | 1,00 |
Лимфоциты | 4,12 | 0,24 | 0,56 | 1,00 | 0,21 | 1,00 |
Общее количество клеток | ||||||
Гранулоциты | 4,62 | 0,20 | 0,41 | 1,00 | 0,17 | 1,00 |
Агранулоциты | 4,40 | 0,22 | 0,51 | 1,00 | 0,17 | 1,00 |
Интегральные индексы | ||||||
ИСЛ, отн. ед. | 4,55 | 0,20 | 0,45 | 1,00 | 0,16 | 1,00 |
ИСЛЭ, отн. ед. | 8,61 | 0,03 | 2,00 | 0,27 | 1,83 | 0,40 |
ИСГЭ, отн. ед. | 31,90 | <0,001 | 3,41 | 0,0037 | 4,32 | <0,001 |
ИЛГ, отн. ед. | 4,69 | 0,19 | 0,49 | 1,00 | 0,08 | 1,00 |
ИСГЛ, отн. ед. | 33,93 | <0,001 | 2,85 | 0,025 | 4,61 | <0,001 |
Примечание. Н – критерий Краскела–Уоллиса, z – критерий Данна, р – уровень значимости. Статистически значимые различия выделены жирным шрифтом.
Общая реактивность организма при адаптации к любым внешним воздействиям, включая сезонные изменения, загрязнение среды обитания, а также в условиях неволи отражается на параметрах кровеносной системы. При этом дополнительную информацию о состоянии иммунного ответа организма дают гематологические интегральные индексы, показывающие взаимоотношения между различными типами иммунокомпетентных клеток. Интегральные индексы не только конкретизируют воздействие экологических факторов на разные уровни иммунитета, но и являются альтернативой сложным иммунохимическим исследованиям [38, p. 357; 39, p. 1384; 40, p. 763].
Отсутствие половых межвидовых различий в значениях лейкоцитарных индексов ИСЛ и ИЛГ свидетельствует о завершенных иммунных реакциях и сопоставимом уровне иммунологической реактивности организма обоих видов. В то же время значимые различия показателей ИСГЭ и ИСГЛ за счет вклада гетерофилов показывают более активную составляющую неспецифической естественной резистентности организма самок болотной черепахи по сравнению с самцами (z = 3,82, р = 0,01) и самками (z = 5,32, р < 0,001) красноухой черепахи.
Многофакторный анализ выявил значимое влияние на лейкоцитарный профиль таких факторов, как вид (λWilks = 0,773, p = 0, 001), пол (λWilks = 0,460, p = 0,001) и их взаимодействия (λWilks = 0,00012, p = 0,001).
Показателен результат сравнительного анализа обобщенных лейкограмм самцов и самок черепах, иллюстрирующий отсутствие различий по количеству в крови обоих видов агранулоцитов, на фоне преобладания в крови красноухой черепахи эозинофилов и базофилов, а в крови болотной – гетерофилов (табл. 4).
Таблица 4 – Сравнение лейкоцитарного состава крови Trachemys scripta и Emys orbicularis
Показатель лейкограммы | T. scripta | E. orbicularis | Статистические показатели | |||
критерий Манна–Уитни, u | уровень значимости, р | |||||
Me | IQR | Me | IQR | |||
Лейкоцитарная формула | ||||||
Гетерофилы, % | 10,00 | 9,00 | 19,00 | 6,750 | 1319,00 | <0,0001 |
Эозинофилы, % | 18,00 | 7,00 | 13,00 | 10,50 | 474,50 | 0,014 |
Базофилы, % | 21,00 | 10,00 | 14,50 | 10,00 | 387,00 | 0,0008 |
Моноциты, % | 6,00 | 4,00 | 5,00 | 4,50 | 716,50 | 0,984 |
Лимфоциты, % | 45,00 | 10,00 | 45,00 | 9,25 | 728,50 | 0,886 |
Общее количество клеток | ||||||
Гранулоциты, % | 48,00 | 9,50 | 49,00 | 11,00 | 657,00 | 0,565 |
Агранулоциты, % | 52,00 | 9,50 | 51,00 | 11,00 | 760,00 | 0,641 |
Интегральные индексы | ||||||
ИСЛ, отн. ед. | 0,923 | 0,365 | 0,961 | 0,42 | 766,00 | 0,597 |
ИСЛЭ, отн. ед. | 2,636 | 1,677 | 3,282 | 2,858 | 925,00 | 0,031 |
ИСГЭ, отн. ед. | 0,625 | 0,512 | 1,413 | 1,575 | 1260,50 | <0,0001 |
ИЛГ, отн. ед. | 9,20 | 3,748 | 9,09 | 3,327 | 681,00 | 0,739 |
ИСГЛ, отн. ед. | 0,217 | 0,209 | 0,424 | 0,263 | 1271,50 | <0,0001 |
Повышенное значение индекса соотношения гетерофилов и лимфоцитов (ИСГЛ) (u = 1271,50; р < 0,0001), определяемого как показатель стресса [40, p. 762], и более низкое содержание в крови эозинофилов (u = 387,00; р = 0,0008) показывают, что болотная черепаха фактически испытывает большее внешнее воздействие и больший стресс, чем красноухая.
При оценке взаимосвязи изученных количественных показателей установлена умеренная положительная корреляции длины карапакса самок красноухой черепахи и содержания в крови лимфоцитов (ρ = 0,64, р = 0,042), что иллюстрировало возрастание роли адаптивного иммунитета при онтогенезе, на фоне снижения неспецифической естественной резистентности организма. Уравнение регрессии, описывающее линейную зависимость между длиной карапакса и индексом ИСГЛ, имело вид: y = 0,847 − 0,003x (r = −0,73, p = 0,01, R² = 0,53) и позволяло объяснить дисперсию соотношения в крови гетерофилов/лимфоцитов приблизительно на 53% (показатель детерминации) дисперсией размера тела черепах. Снижение индекса ИСГЛ с увеличением размера панциря самок красноухой черепахи можно считать показателем более высокой устойчивости к стрессу (рис. 4).
Рисунок 4 – Зависимость интегрального показателя ИСГЛ от длины карапакса у самок Trachemys scripta
Зависимость лейкоцитарного профиля от линейных размеров тела у самцов красноухой черепахи, а также у самцов и самок болотной черепахи не выявлена.
Подводя итог проведенным исследованиям, следует отметить, что виды адаптации двух видов полуводных черепах к условиям неволи имеют существенные различия. Поддержание иммунологической реактивности организма разных видов определялось перераспределением соотношения пула гранулоцитов, что наглядно подтверждалось отсутствием различий в значении интегральных индексов ИСЛ и ИЛГ, отражающих сбалансированность адаптационных механизмов организма к комплексу факторов среды. С увеличением размеров тела отмечено возрастание относительного содержания лимфоцитов в крови самок красноухой черепахи и повышение их стрессоустойчивости, тогда как у болотной черепахи подобной специфической реакции иммунитета не наблюдалось. Можно полагать, что природным популяциям E. orbicularis потенциально угрожает присутствие T. scripta не только в силу морфологических и экологических особенностей, но и вследствие видоспецифической адаптивной реакции системы крови, что существенно обособляет ее от аборигенного вида и дает конкурентные преимущества.
Выводы
- Количественные изменения в лейкоцитарных показателях болотной и красноухой черепах затрагивали гранулоциты (число гетерофилов, базофилов и эозинофилов) в отличие от агранулоцитов, доля которых у обоих видов была одинаковой. Самцы болотной черепахи отличались от самцов красноухой черепахи повышенным содержанием в крови гетерофилов, самки от самок – повышенным содержанием гетерофилов и более низким содержанием базофилов.
- Установлено влияние пола (λWilks = 0,460, p = 0,001), вида (λWilks = 0,773, p = 0,001) и их взаимодействия (λWilks = 0,00012, p = 0,001) на лейкоцитарный профиль крови черепах.
- Повышенное значение соотношения гетерофилов к лимфоцитам и низкое содержание эозинофилов в крови свидетельствовали о развитии стрессовой реакции у болотной черепахи в условиях террариумного содержания.
- Выявлена зависимость между морфометрическими и гематологическими показателями, иллюстрирующая возрастание роли адаптивного иммунитета и повышение стрессоустойчивости самок красноухой черепахи по мере увеличения размеров тела.
Благодарности
Авторы выражают признательность сотрудникам Самарского зоопарка А.М. Балтушко, Н.А. Березину, Д.А. Казандаеву, А.Е. Кузовенко и А.А. Маряшину за организацию условий для забора крови у рептилий.
About the authors
Elena B. Romanova
National Research Lobachevsky State University of Nizhny Novgorod
Email: romanova@ibbm.unn.ru
doctor of biological sciences, professor of Ecology Department
Russian Federation, Nizhny NovgorodIrina A. Stolyarova
National Research Lobachevsky State University of Nizhny Novgorod
Email: irinaisto75@gmail.com
master student of Ecology Department
Russian Federation, Nizhny NovgorodAndrey G. Bakiev
Institute of Ecology of the Volga River Basin of the Russian Academy of Sciences – Branch of the Samara Federal Research Center of the Russian Academy of Sciences
Author for correspondence.
Email: herpetology@list.ru
candidate of biological sciences, senior researcher of Biodiversity Laboratory
Russian Federation, Togliatti, Samara RegionRoman A. Gorelov
Institute of Ecology of the Volga River Basin of the Russian Academy of Sciences – Branch of the Samara Federal Research Center of the Russian Academy of Sciences
Email: gorelov.roman@mail.ru
candidate of biological sciences, junior researcher of Biodiversity Laboratory
Russian Federation, Togliatti, Samara RegionReferences
- Emys orbicularis (Linnaeus, 1758) [Internet] // The Reptile Database / eds. P. Uetz, P. Freed, R. Aguilar, J. Hošek. https://reptile-database.reptarium.cz/species?genus=Emys&species=orbicularis.
- Emys orbicularis [Internet] // The IUCN Red List of Threatened Species. https://www.iucnredlist.org/species/7717/97292665.
- Cadi A., Joly P. Impact of the introduction of the red-eared slider (Trachemys scripta elegans) on survival rates of the European pond turtle (Emys orbicularis) // Biodiversity and Conservation. 2004. Vol. 13. P. 2511–2518.
- Pupins M. First report on recording of the invasive species Trachemys scripta elegans, a potential competitor of Emys orbicularis in Latvia // Acta Universitatis Latviensis. 2007. Vol. 723. P. 37–46.
- Семенов Д.В. Красноухая черепаха, Trachemys scripta elegans, как инвазивная угроза (Reptilia, Testudines) // Российский журнал биологических инвазий. 2009. № 1. С. 36–44.
- Ильюх М.П. Красноухая черепаха Trachemys scripta – новый вид герпетофауны Ставропольского края // Наука. Инновации. Технологии. 2015. № 1. С. 122–126.
- Кукушкин О.В., Доронин И.В., Туниев Б.С., Ананьева Н.Б., Доронина М.А. Интродукция земноводных и пресмыкающихся на Кавказе и в Крыму: общий обзор и некоторые факты // Современная герпетология. 2017. Т. 17, вып. 3/4. С. 157–197. doi: 10.18500/1814-6090-2017-17-3-4-157-197.
- Nekrasova O.O., Marushchak O., Pupins M., Skute A., Tytar V., Ceirans A. Distribution and potential limiting factors of the European pond turtle (Emys orbicularis) in Eastern Europe // Diversity. 2021. Vol. 13, iss. 7. doi: 10.3390/d13070280.
- Мартынов В.В., Никулина Т.В. Красноухая пресноводная черепаха Trachemys scripta elegans (Wied-Neuwied, 1839) – новый вид в герпетофауне Донбасса // Организмы, популяции и сообщества в трансформирующейся среде: сб. мат-лов XVII междунар. науч. экологической конф.
- Белгород, 22–24 ноября 2022 г.) / под ред. Ю.А. Присного. Белгород: ИД «БелГУ» НИУ «БелГУ», 2022. С. 114–118.
- Cadi A., Joly P. Competition for basking places between the endangered European pond turtle (Emys orbicularis galloitalica) and the introduced red-eared turtle (Trachemys scripta elegans) // Canadian Journal of Zoology. 2003. Vol. 81, № 8. P. 1392–1398. doi: 10.1139/z03-108.
- Macchi S., Balzarini L.L.M., Scali S., Martinoli A., Tosi G. Spatial competition for basking sites between the exotic slider Trachemys scripta and the European pond turtle Emys orbicularis // Herpetologia Sardiniae. 2008. Vol. 8. P. 338–340.
- Jablonski D., Mrocek J., Grula D., Christophoryova J. Attempting courtship between Emys orbicularis and Trachemys scripta (Testudines: Emydidae) // Herpetology Notes. 2017. Vol. 10. P. 123–126.
- Ernst C.H., Lovich J.E., Barbour R.W. Turtles of the United States and Canada. Washington; London: Smithsonian Institution Press, 1994. 578 p.
- Uğurtaş I.H., Sevinç M., Yildirimhan H.S. Erythrocyte size and morphology of some tortoises and turtles from Turkey // Zoological Studies. 2003. Vol. 42, № 1. P. 173–178.
- Metin K., Türkozan O., Kargin F., Koca Y.B., Taskavak E., Koca S. Blood cell morphology and plasma biochemistry of the captive European pond turtle Emys orbicularis // Acta Veterinaria Brno. 2006. Vol. 75, iss. 1. P. 49–55. doi: 10.2754/avb200675010049.
- Colagar H., Jafari N. Red blood cell morphology and plasma proteins electrophoresis of the European pond terrapin Emys orbicularis // African Journal of Biotechnology. 2007. Vol. 6, № 13. P. 1578–1581.
- Arikan H., Cicek K. Morphology of peripheral blood cells from various species of Turkish herpetofauna // Acta Herpetologica. 2010. Vol. 5, № 2. P. 179–198. doi: 10.13128/acta_herpetol-9032.
- Javanbakht H., Vaissi S., Parto P. The morphological characterization of the blood cells in the three species of turtle and tortoise in Iran // Research in Zoology. 2013. Vol. 3, № 1. P. 38–44.
- Байрамбекова С.А., Абдурахманова П.П., Магомедкамилова Р.И. Кислотная и осмотическая устойчивость эритроцитов крови различных популяций болотной черепахи (Emys оrbicularis) Дагестана // Известия Самарского научного центра Российской академии наук. 2017. Т. 19, № 2 (2). С. 220–223.
- Hernandez J.D., Castro P., Saavedra P., Ramırez P., Oros J. Morphologic and cytochemical characteristics of the blood cells of the yellow-bellied slider (Trachemys scripta scripta) // Anatomia, Histologia, Embryologia. 2017. Vol. 46, iss. 5. P. 446–455. doi: 10.1111/ahe.12289.
- Романова Е.Б., Столярова И.А., Бакиев А.Г., Горелов Р.А. Сравнительный лейкоцитарный профиль крови Emys orbicularis (Reptilia: Emydidae) из двух популяций // Современная герпетология. 2021. Т. 21, вып. 1/2. С. 30–42. doi: 10.18500/1814-6090-2021-21-1-2-30-42.
- Leineweber C., Stöhr A.C., Öfner S., Mathes K., Marschang R.E. Hematological values of red-eared sliders (Trachemys Scripta elegans) in fall // Journal of Herpetological Medicine and Surgery. 2023. Vol. 33, № 1. P. 35–39. doi: 10.5818/jhms-d-22-00030.
- International guiding principles for biomedical research involving animals [Internet] // https://grants.nih.gov/grants/olaw/guiding_principles_2012.pdf.
- Alleman A.R., Jacobson E.R., Raskin R.E. Morphologic and cytochemical characteristics of blood cells from the desert tortoise (Gopherus agassizii) // American Journal of Veterinary Research. 1992. Vol. 53, iss. 9. P. 1645–1651.
- Соколина Ф.М., Павлов А.В., Юсупов Р.Х. Гематология пресмыкающихся: метод. пособие. Казань: Казанский государственный университет, 1997. 31 с.
- Хайрутдинов И.З., Соколина Ф.М. Характеристика крови рептилий и ее связь с условиями обитания: учеб.-метод. пособие. Казань: Казанский университет, 2010. 44 с.
- Шитиков В.К., Розенберг Г.С. Рандомизация и бутстреп: статистический анализ в биологии и экологии с использованием R. Тольятти: Кассандра, 2014. 314 с.
- Якимов В.Н. Основы анализа биомедицинских и экологических данных в среде R. Ч. 2: учеб. пособие. Нижний Новгород: Нижегородский гос. ун-т, 2019. 168 с.
- Павлов А.В. Ключевые моменты гематологии рептилий: особенности оценки лейкоцитарной части крови // Известия высших учебных заведений. Поволжский регион. Естественные науки. 2019. № 1 (25). С. 138–152.
- Wood F.E., Ebanks G.K. Blood cytology and hematology of the green sea turtle, Chelonia mydas // Herpetologica. 1984. Vol. 40. P. 331–336.
- Samour J.H., Howlett J.C., Silvanose C., Hasbun C.R., Al-Ghais S.M. Normal haematology of free-living green sea turtles (Chelonia mydas) from the United Arab Emirates // Comparative Haematology International. 1998. Vol. 8, № 2. P. 102–107.
- Dash I. Microscopical analyses on characterization of peripheral blood cells of Western Pond turtle (Actinemys marmorata) (Baird and Girard, 1852) // Research Journal of Animal, Veterinary and Fishery Sciences. 2021. Vol. 9, № 1. P. 25–30.
- Mihalca A., Achelaritei D., Popescu P. Haemoparasites of the genus Haemogregarina in a population of European pond turtles (Emys orbicularis) from Drăgăşani, Vâlcea county, Romania // Scientia Parasitologica. 2002. Vol. 2. P. 22–27.
- Soares P., de Brito E.S., Paiva F., Pavan D., Viana L.A. Haemogrerarina spp. in a wild population from Podocnemis unifilis Troschel, 1848 in the Brazilian Amazonia // Parasitology Research. 2014. Vol. 113. P. 4499–4503. doi: 10.1007/s00436-014-4139-7.
- Özvegy J., Marinković D., Vučićević M., Gajić B., Stevanović J., Krnjaić D., Aleksić-Kovačević S. Cytological and molecular identification of Haemogregarina stepanowi in blood samples of the European pond turtle (Emys orbicularis) from quarantine at Belgrade Zoo // Acta Veterinaria. 2015. Vol. 65, iss. 4. P. 443–453.
- Романова Е.Б., Столярова И.А., Бакиев А.Г., Горелов Р.А. Популяционно-экологические аспекты адаптивных реакций системы крови Emys orbicularis (Reptilia: Emydidae) при инвазии // Принципы экологии. 2022. № 4 (46). С. 76–91. doi: 10.15393/j1.art.2022.12862.
- Sypek J.P. Anti-immunoglobulin induced histamine release from naturally abundant basophils in the snapping turtle, Chelydra serpentina // Developmental & Comparative Immunology. 1984. Vol. 8, iss. 2. P. 359–366. doi: 10.1016/0145-305x(84)90042-9.
- Case B.C., Lewbart G.A., Doerr P.D. The physiological and behavioural impacts of and preference for an enriched environment in the eastern box turtle (Terrapene carolina carolina) // Applied Animal Behaviour Science. 2005. Vol. 92, iss. 4. P. 353–365. doi: 10.1016/j.applanim.2004.11.011.
- Chen X., Niu C., Pu L. Effects of stocking density on growth and non-specific immune responses in juvenile soft-shelled turtle, Pelodiscus sinensis // Aquaculture Research. 2007. Vol. 38, iss. 13. P. 1380–1386. doi: 10.1111/j.1365-2109.2007.01813.x.
- Davis A.K., Maney D.L., Maerz J.C. The use of leukocyte profiles to measure stress in vertebrates: A review for ecologists // Functional Ecology. 2008. Vol. 22, iss. 5. P. 760–772. doi: 10.1111/j.1365-2435.2008.01467.x.
Supplementary files
