The study of agricultural pests of the genus Liriomyza (Diptera: Agromyzidae) in Nagorno-Karabakh

Cover Page

Abstract


The goal of the research is to study polyphagous species of the genus Liriomyza (Diptera, Agromyzidae) in Nagorno-Karabakh. The vegetable leaf-miner L. sativae (Blanchard, 1938), the tomato leaf-miner L. bryoniae (Kaltenbach, 1858) and the cabbage or serpentine leaf-miner L. brassicae (Riley, 1885) have been revealed among them. They affect mainly plants from the families Brassicaceae, Cucurbitaceae, Fabaceae, Solanaceae, Asteraceae. The quarantine species L. sativae has been described in the Caucasus for the first time. The paper presents distinctive features of the genus Liriomyza, a morpho-biological description of the imagoes, a structure of their wings, male genitalia, in particular the aedeagus, structural features of larvae and pupae of certain species, mines formed by the feeding of larvae, their harmfulness on the leaves of various plants. In terms of the number of host plant species, as well as the extensiveness and intensity of plant infection, the most common pest is L. sativae, the least common and harmful is L. brassicae. The larvae of L. sativae often mine the leaves of Phaseolus vulgaris and Solanum lycopersicum. Methods of a variance analysis have revealed that the sexual dimorphism of the studied species is most expressed in L. bryoniae.


Full Text

Введение

Минирующие мухи – широко распространенные вредители сельскохозяйственных растений, многие из них включены в списки карантинных видов [1]. Род Liriomyza Mik (1894) (Diptera: Agromyzidae) включает более 300 видов [2], личинки которых являются фитофагами и минируют преимущественно листья. Среди них в Нагорном Карабахе выявлены три вида: Liriomyza sativae (Blanchard, 1938), L. bryoniae (Kaltenbach, 1858) и L. brassicae (Riley, 1885). L. sativae и L. bryoniae являются серьезными вредителями сельскохозяйственных культур Нагорного Карабаха семейств капустные (Brassicaceae), тыквенные (Cucurbitaceae), бобовые (Fabaceae), паслёновые (Solanaceae), сложноцветные (Asteraceae) [3–5].

Сведения о минирующих мухах впервые приведены в литературе еще в конце XVII в. К. Бекманом (1681 г., Германия). К началу XX в. их фауна и биологические особенности уже были сравнительно хорошо изученными [2; 6]. В России агромизиды изучались В.В. Злобиным, Э.П. Нарчук и В.Н. Танасийчуком [7]. Э.П. Нарчук и М. фон Чирнхаус (2017 г.) опубликовали список минирующих мух рода Agromyza коллекции Зоологического института Российской академии наук (г. Санкт-Петербург, Россия), дали краткий обзор публикаций по фауне, морфологии, экологии и биологии Agromyzidae России и сопредельных государств [8]. В 2019 г. Э.П. Нарчук опубликовалa список 38 видов минирующих мух, обитающих на территории России и других стран [9].

Целью наших исследований являлось определение видового состава минирующих мух рода Liriomyza в Нагорном Карабахе, степени зараженности ими сельскохозяйственных растений, описание их морфологических особенностей, распространенности видов, их листовых мин.

Материал и методы исследования

Объектами исследований послужили собранные из различных регионов Нагорного Карабаха минированные листья и полученные из мин личинки, куколки и имаго минирующих мух. Статистическая обработка данных, а также сбор и обработка материала осуществлялись классическими методами, принятыми для семейства Agromyzidae [1; 10; 11]. Экстенсивность заражения устанавливалась путем определения количества зараженных растений (%), интенсивность заражения – подсчетом числа зараженных листьев на одном растении в 3-кратной повторности. Изучение внешнего строения минирующих мух, а также их идентификация по строению гениталий самцов [12; 13] проводились с использованием цифрового микроскопа XSZ-0800 на базе лаборатории биологии Арцахского государственного университета. Брюшко каждого самца отделялось от тела и в течение 5 мин кипятилось в 10%-м растворе едкого натра (NaOH) либо оставлялось на ночь в холодном растворе NaOH (10%) для просветления тканей. После этого брюшко помещалось в емкость с дистиллированной водой и добавлялась капля 5% уксусной кислоты. Затем брюшко переносилось в 70%-й раствор этилового спирта и с помощью препаровальной иглы отделялось от окружающих мембран, кутикулы и мышц [13]. Для определения вида были использованы определители [2; 14]. Для дифференциации вида учитывались также растения-хозяева (табл. 1) [15; 6], типы мин, форма выделений личинки (точечная или нитевидная), а также расположение и количество дыхалец личинок или куколок, строение крыла, хетотаксия головы (отношение длины последнего отрезка M₃₊₄ к длине предпоследнего отрезка той же жилки, цвет основания, где расположены наружные (vte) и внутренние (vti) теменные щетинки на голове [16]). Статистическая обработка собранного материала проводилась методами дисперсионного анализа.

Результаты исследования и их обсуждение

Для дифференцировки имаго рода Liriomyza приняты следующие признаки: лоб и щиток желтые, орбитальные щетинки направлены назад, костальная жилка достигает до M₁₊₂. Однако научные исследования специалистов показали, что род может включать также виды, которые имеют полностью черный лоб и щиток, а вторая поперечная жила крыла (dm-cu) может также отсутствовать [2] (рис. 1).

Для рассматриваемых в работе трех видов минирующих мух характерны яркая окраска, черный прескутум и скутум, щиток полностью желтый, лоб ярко-желтый, третий сегмент антенны маленький, круглый и желтый. Акростихальные щетинки (acr) расположены в 4 ряда, имеют 3 + 1 сильных дорсоцентральных (dc) щетинок на груди, 2 верхние (ors) и 2 нижние орбитальные (ori) щетинки, мезоплевра в большинстве желтая. щупальца и жужжальца желтоватые [17, с. 100–114]. У данных видов верхний задний край глаза черный, бедра желтые, а голени и стопы – коричневые, однако у вида L. bryoniae по верхней части бедра проходят светло-коричневые линии, что также является важной отличительной особенностью [18]. У всех представителей данного рода коста (C) всегда доходит до M₁₊₂, они имеют маленькую дискоидальную (1-M₂) ячейку и хорошо развитую вторую (внешнюю) поперечную жилку. M₁₊₂ жилка доходит примерно до вершинной точки крыла (рис. 2) [19].

 

Рисунок 1 – Отличительные особенности имаго рода Liriomyza. А – внешние строение (желтая окраска щитка и черная окраска спины); Б – строение крыла (костальная жилка достигает до M₁₊₂); В – наклоненные назад орбитальные щетинки

 

Для дифференциации видов по типу повреждений личинками листьев кормовых растений изучены типы мин. Личинки минирующих мух образуют короткие, беспорядочные и линейные мины. По всей длине мины личинки оставляют нитевидные выделения (рис. 3). Окукливание личинок минирующих мух происходит в почве [20].

Для выявления видовых различий агромизид важно учитывать количество задних дыхалец личинок или куколок и их расположение. У куколок L. sativae три задних дыхальца, у куколок L. brassicae число дыхалец также достигает трех, одно из которых продолговатое, у куколок L. bryoniae – 7–12 дыхалец, которые имеют эллипсовидное расположение (рис. 4).

В основе точной идентификации видов лежит изучение гениталий самцов, в частности внешний вид и строение эдеагуса. Последний из всех трех видов сильно развит и имеет для каждого вида характерные особенности (рис. 5).

 

Рисунок 2 – Разновидности крыльев минных мух. А – L. sativae; Б – L. bryoniae; В – L. brassicae

 

Рисунок 3 – Типы мин. 1 – мины L. sativae на листе Solanum lycopersicum; 2 – мины L. bryoniae на листе Beta vulgaris; 3 – мины L. brassicae на листе Phaseolus vulgaris

 

Рисунок 4 – Расположение задних дыхалец у куколок минирующих мух. 1 – L. sativae; 2 – L. bryoniae; 3 – L. brassicae

 

Рисунок 5 – Дистифаллус отдельных видов Liriomyza (увеличение ×100): 1 – L. sativae, вид сбоку; 2 – L. sativae, дорсовентральная проекция; 3 – L. sativae, семенная помпа; 4 – L. bryoniae, дорсовентральная проекция; 5 – L. bryoniae, вид сбоку; 6 – L. bryoniae, семенная помпа; 7 – L. brassicae, вид сбоку; 8 – L. brassicae, дорсовентральная проекция; 9 – L. brassicae, семенная помпа

 

В таблице 1 приведены обобщающее сведения и отличительное особенности имаго, личинок и куколок изученных видов.

Анализ результатов морфометрических измерений (табл. 2) показал, что половой диморфизм исследованных видов, заключающийся в превалировании длины тела и крыла у самок, наиболее выражен у вида L. bryoniae (p > 0,999).

Результаты исследования зараженности сельскохозяйственных растений минирующими мухами выявили, что вид L. sativae заражает 8 видов кормовых растений, из которых самый высокий процент зараженности наблюдается у Phaseolus vulgaris и Solanum lycopersicum (80%), а низкая зараженность – у Beta vulgaris и Xanthium strumarium (20–30%). У агромизид вида L. bryoniae насчитывается 7 видов кормовых растений, из которых у Beta vulgaris экстенсивность заражения составляет 60–70%, а интенсивность 20–30%. В состав зараженных кормовых растений у вида L. brassicae входят 3 вида растений, экстенсивность зараженности которых составляет 20–40%, а интенсивность – 20–50% (табл. 3).

 

Таблица 1 – Морфо-биологические особенности минирующих мух рода Liriomyza Нагорного Карабаха

Морфо-биологические показатели

L. sativae

L. bryoniae

L. brassicae

Дистифаллус самца*

Один дистальный бульбус, дистифаллус с характерными закругленными извилинами по бокам в дорсовентральной проекции

Два дистальных бульбуса; края бульбусов круглые

Верхняя часть дистифаллуса с двумя закругленными выпуклостями в дорсовентральной проекции

Семенная помпа

С короткой, узкой ножкой, пластинка семенной помпы асимметричная, неширокая

Со сравнительно длинной, узкой ножкой, пластинка отчасти симметричная

Большая, пластинка семенной помпы широкая

Наружные (vte) и внутренние (vti) теменные щетинки

vte находятся на черном фоне, vti на коричневом, нежели на черном фоне

vte и vti находятся на желтом фоне

vte и vti находятся на черном фоне

Жилка M₃₊₄

Отрезок a в 2,5–3 раза длиннее отрезка b

Отрезок a в 1,5–2 раза длиннее отрезка b, дискоидальная (1-M₂) ячейка сравнительно большая

Отрезок a в 3–3,5 раза длиннее отрезка b

Лоб и орбиты

Ярко-желтыe

Ярко-желтыe

Лоб ярко-желтый, верхние орбиты часто имеют темно-коричневую или черную окраску

Бедра

Желтые

Желтые, по верхней части бедра проходят светло-коричневые линии

Желтые

Количество и расположение задних дыхалец личинки и куколки**

3

7–12, имеют эллипсовидное расположение

3, одно из которых продолговатое

Окраска куколки

Желто-оранжевая

Светло-желто-коричневая

Светло-желто-оранжевая

Период развития личинки

4–5 дней (+23…+24°C)

4–5 дней (+23…+24°C)

5 дней (+25°C)

Период развития куколки***

8–11 дней (+26…+27°C)

7–9 дней (+28…+29°C)

14–15 дней (+23…+24°C)

Кормовые растения

Beta vulgaris, Cucurbita pepo, Cucumis sativus, Solanum lycopersicum, Solanum melongena, Solanum nigrum, Phaseolus vulgaris, Xanthium strumarium

Beta vulgaris, Brassica oleracea, Capsicum annuum, Cucumis sativus, Solanum lycopersicum, Solanum melongena, Zinnia elegans

Cucurbita pepo, Phaseolus vulgaris, Xanthium strumarium

Примечания. * – см. также рис. 5; ** – см. также рис. 4; *** – примечательным является то, что при температуре выше +25°C период развития куколки уменьшается, а при температуре ниже +25°C – увеличивается.

 

Таблица 2 – Результаты морфометрических измерений видов рода Liriomyza Нагорного Карабаха

Вид

Морфометрические показатели

Пол

n, экз.

M, мм

m, мм

σ, мм

Cv, %

tst

L. sativae

длина тела

25

1,5

0,02

0,11

7,4

p < 0,999

28

1,6

0,02

0,1

6,2

длина крыла

25

1,34

0,02

0,11

8,1

p < 0,99

28

1,4

0,02

0,13

9

L. bryoniae

длина тела

19

1,6

0,03

0,11

7,1

p > 0,999

27

1,9

0,03

0,14

7,2

длина крыла

19

1,5

0,03

0,12

7,9

p > 0,999

27

1,7

0,03

0,14

8

L. brassicae

длина тела

13

1,3

0,03

0,1

8,1

p < 0,99

14

1,4

0,04

0,14

10,1

длина крыла

13

1,2

0,03

0,13

10,7

p = 0,95

14

1,3

0,04

0,16

12,1

Примечания. n – количество исследованных особей; M – средняя арифметическая показателя; m – ошибка средней арифметической; σ – среднее квадратическое отклонение; Cv – коэффициенты вариации; tst – критерий Стьюдента.

 

Таблица 3 – Экстенсивность и интенсивность заражения растений отдельными видами рода Liriomyza

Вид

Растения-хозяева

Экстенсивность, %

Интенсивность, %

1

L. sativae

Beta vulgaris

20

20

Cucurbita pepo

50

50–60

Cucumis sativus

65

65–70

Solanum lycopersicum

70–80

60–70

Solanum melongena

50–60

20–30

Solanum nigrum

50

50–60

Phaseolus vulgaris

85

80

Xanthium strumarium

20

30

2

L. bryoniae

Beta vulgaris

60–70

20–30

Brassica oleracea

55

30

Capsicum annuum

60

30

Cucumis sativus

40

30–40

Solanum lycopersicum

50

30–40

Solanum melongena

30

20

Zinnia elegans

40

20

3

L. brassicae

Cucurbita pepo

30

20–30

Phaseolus vulgaris

40

40–50

Xanthium strumarium

20

20

 

Заключение

Исследование внешних морфологических особенностей и полового аппарата имаго, личинок и куколок позволяет заключить, что в Нагорном Карабахе распространены 3 сельскохозяйственных вредителя рода Liriomyza L. sativae, L. bryoniae, L. brassicae, которые поражают в основном растения из семейств капустные (Brassicaceae), тыквенные (Cucurbitaceae), бобовые (Fabaceae), паслёновые (Solanaceae) и сложноцветные (Asteraceae). При этом данные количества растений-хозяев, а также экстенсивности и интенсивности зараженных растений указывают на то, что самым распространенным являются вредители вида L. sativae, наименее распространенным и заражающим – вид L. brassicae, который отличается также меньшим количеством растений-хозяев.

Если учитывать, что растения одновременно заражаются несколькими видами минирующих мух, то вред, наносимый агромизидами, становится более ощутимым. Будучи всеядными вредителями, личинки агромизид рода Liriomyza, поедая мезофилл листьев, уменьшают интенсивность фотосинтеза, тем самым нарушается также транспорт питательных веществ по листовым жилкам.

About the authors

Nonna M. Grigoryan

Artsakh State University

Author for correspondence.
Email: nonna.grigoryan.88@mail.ru

Azerbaijan, Stepanakert

postgraduate student of Biology and Chemistry Department

Varuzhan S. Hovhannisyan

Armenian State Pedagogical University after Khachatur Abovyan

Email: varugh_zool52@mail.ru

Armenia, Yerevan

doctor of biological sciences, professor of Ecology and Sustainable Development Department

Hasmik G. Galstyan

Artsakh State University

Email: ghg77@mail.ru

Azerbaijan, Stepanakert

doctor of biological sciences, associate professor of Biology and Chemistry Department

References

  1. Capinera J.L. Handbook of vegetable pests. USA, 2001. P. 197–207.
  2. Spencer K.A., Steyskal G.C. Manual of the Agromyzidae (Diptera) of the US // Agriculture Handbook. 1986. Vol. 638. 478 p.
  3. Grigoryan N.M. The Distribution and Ecology of Liriomyza sativae (Blanchard 1938) in the Entomofauna of Artsakh Republic // Armenian National Agrarian University, Agriscience and Technology. 2019. № 4 (68). P. 52–55.
  4. Григорян Н.М. Эколого-биологические особенности вида Liriomyza bryoniae (Kaltenbach 1858) в энтомофауне Арцаха // Ученые записки Арцахского государственного университета. Естественные науки. 2019. Т. 2. С. 131–136.
  5. Григорян Н.М., Оганнисян В.С. Эколого-биологические особенности минирущих мух Phytomyza horticola (Goureau, 1851) в Республике Арцах // Байкальский зоологический журнал. 2020. № 1 (27). С. 23–26.
  6. Spencer K.A. Agromyzidae (Diptera) of economic importance. Series Entomologica. Vol. 9 / ed. B.V. Junk. Hague: Dr W Junk BV, 1973. 418 p.
  7. Танасийчук В.Н., Злобин В.В. Сем. Agromyzidae – Минирующие мушки // Насекомые и клещи – вредители сельскохозяйственных культур. Т. 4. Перепончатокрылые и двукрылые / ред. Э.П. Нарчук, В.А. Тряпицын). Л.: Наука, 1981. С. 141–155.
  8. Nartshuk E.P., von Tschirnhaus M. Leafminer flies (Diptera: Agromyzidae) of the fauna of Russia and adjacent countries: The genus Agromyza Fallén // Studia Dipterologica. 2017. Vol. 22 (2015), is. 2. P. 215–232.
  9. Nartshuk E.P. Leafminer flies (Diptera: Agromyzidae: Agromyzinae) of the fauna of Russia and other countries of the Palaearctic // Кавказский энтомологический бюллетень. Т. 15, вып. 2. С. 405–411. doi: 10.23885/181433262019152-405411.
  10. Hering M.E. Biology of the leaf miners // Berlin: Springer Science + Business Media, 1951. 422 p. doi: 10.1007/978-94-015-7196-8.
  11. Лакин Г.Ф. Биометрия: учебное пособие для биологических специальностей вузов. 4-е изд., перераб. и доп. М.: Высшая школа, 1990. 351 с.
  12. Shiuh-Feng SHIAO Morphological diagnosis of six Liriomyza species (Diptera: Agromyzidae) of quarantine importance in Taiwan // Applied Entomology and Zoology. 2004. Vol. 39, is. 1. P. 27–39. doi: 10.1303/aez.2004.27.
  13. The Secretariat of the International Plant Protection Convention (IPPC), FAO // Genus Liriomyza Mik. ISPM 27. Annex 16. 2016. P. 7–23.
  14. Определитель насекомых европейской части СССР. Т. V, ч. 2. Двукрылые, Блохи / под общ. ред. Г.Я. Бей-Биенко. Л.: Наука, 1970. 943 с.
  15. Benavent-Corai J., Martinez M., Peydró R.J. Catalogue of the hostsplants of the world Agromyzidae (Diptera) // Bollettino di Zoologia agraria e di Bachicoltura. 2005. Ser. II, 37 (supplement). P. 3–97.
  16. Parrella M.P. Biology of Liriomyza // Annual Review of Entomology. 1987. Vol. 32. P. 201–224.
  17. Ortiz R.G. Biosystematic contributions to Agromyzidae: thesis Doctoral. Valencia, 2009. 422 p.
  18. Normes OEPP/EPPO Standards diagnostic: 2005. Liriomyza spp. (PM7/53) // Bulletin OEPP/EPPO. 2005. Vol. 35. P. 335–344.
  19. Sappanukhro P., Petcharat J., Nualsri J., Permkam S. Identification of Liriomyza spp. (Diptera: Agromyzidae) on yardlong bean and cucumber in Songkhla province: I. Feeding tunnel patterns, external morphology and male distipallus morphology // Journal of Agricultural Technology. 2010. Vol. 6 (2). P. 257–267.
  20. Webster F.M., Parks T.H. Cereal and Forage Insect Investigations // Journal of Agricultural Research. 1913. Vol. I, № I. P. 59–87.

Supplementary files

Supplementary Files Action
1.
Figure 1 - Distinctive features of adults of the genus Liriomyza. A - external structure (yellow shield and black back); B - wing structure (costal vein reaches M₁₊₂); B - posteriorly inclined orbital setae

Download (41KB) Indexing metadata
2.
Figure 2 - Varieties of the wings of mine flies. A - L. sativae; B - L. bryoniae; B - L. brassicae

Download (13KB) Indexing metadata
3.
Figure 3 - Types of min. 1 - L. sativae mines on the Solanum lycopersicum leaf; 2 - L. bryoniae mines on Beta vulgaris leaf; 3 - L. brassicae mines on the Phaseolus vulgaris leaf

Download (40KB) Indexing metadata
4.
Figure 4 - Arrangement of hind spiracles in pupae of mining flies. 1 - L. sativae; 2 - L. bryoniae; 3 - L. brassicae

Download (10KB) Indexing metadata
5.
Figure 5 - Distifallus of certain species of Liriomyza (magnification × 100): 1 - L. sativae, side view; 2 - L. sativae, dorsoventral projection; 3 - L. sativae, seed pump; 4 - L. bryoniae, dorsoventral projection; 5 - L. bryoniae, side view; 6 - L. bryoniae, seed pump; 7 - L. brassicae, side view; 8 - L. brassicae, dorsoventral projection; 9 - L. brassicae, seed pump

Download (60KB) Indexing metadata

Statistics

Views

Abstract - 7

PDF (Russian) - 3

Cited-By


Article Metrics

Metrics Loading ...

PlumX

Dimensions

Refbacks

  • There are currently no refbacks.

Copyright (c) 2020 Grigoryan N.M., Hovhannisyan V.S., Galstyan H.G.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

This website uses cookies

You consent to our cookies if you continue to use our website.

About Cookies