The investigation of ground beetles shape (Coleoptera: Carabidae) and its relationship to the species structure of vegetation in a mixed forest (by the example of the Pustynsky sanctuary, Nizhny Novgorod Region)

Full Text

Введение

В настоящее время разнообразие рассматривается как характерное свойство биоты, а изучение морфологического аспекта разнообразия организмов является важной темой фундаментальной биологии. Исследованием разнообразия формы структур занимается морфометрия, включающая два системных подхода: традиционную морфометрию (линейные промеры в декартовой системе координат) и геометрическую морфометрию, методы которой основаны на анализе геометрических координат меток [1]. Во многих случаях использование геометрической морфометрии оказывается предпочтительным по сравнению с традиционным подходом [2].

Требованиям изучения морфологического разнообразия живых объектов в рамках экологических исследований в достаточной степени соответствуют жужелицы ввиду того, что они являются неотъемлемой частью многих биогеоценозов и весьма чувствительны к изменениям окружающей среды. Уже существуют работы, в которых методами геометрической морфометрии установлено влияние географической широты местообитания, антропогенного пресса и характера биотопа на изменчивость формы отдельных видов жужелиц [3–5]. Высказана гипотеза о том, что конкурирующие виды жужелиц вырабатывают противоположно направленные стратегии изменчивости формы в ареале [6]. Однако работы, в которых описывается межвидовая изменчивость формы тела жужелиц в условиях одного локалитета (одной экосистемы), нам неизвестны.

Отдельным направлением исследований является изучение взаимосвязи формы биообъектов с факторами окружающей среды. Классическим примером в этом отношении является клинальная изменчивость, установленная в разных таксонах и связанная в основном с изменениями климата как в широтном, так и в долготном направлении. Применительно к жужелицам одним из факторов среды, определяющим условия их существования, является растительность. Установлено, что в зависимости от характера растительности биотопа отличаются линейные размеры некоторых массовых видов, причем в типичных для вида условиях наиболее четко выражены размерные отличия самцов и самок [7; 8]. Влияние растительности на размеры и форму жужелиц, вероятно, не связано с непосредственным воздействием растительного покрова биотопа, поскольку эти жуки являются преимущественно хищниками. Однако растительный покров в целом и отдельные его элементы могут служить хорошими индикаторами биотопических (абиотических) условий, которые определяют структуру сообществ жужелиц [9]. Ранее было показано, что на малых масштабах (10–100 м) наиболее выраженным влиянием на таксоцен жужелиц обладает травянистый ярус, а при дальнейшем росте масштаба (более 250 м) более выраженным становится влияние древесно-кустарникового яруса [10].

Целью данной работы было изучение взаимосвязи формы жужелиц со структурой трех ярусов растительности в экосистеме смешанного леса в Государственном природном биологическом заказнике «Пустынский» Нижегородской области.

Материалы и методы

Материал для исследования был отобран на трансекте протяженностью 5 км, заложенной в смешанном лесу на территории Пустынского заказника в Арзамасском районе Нижегородской области. Трансекта состоит из 23 пробных площадок размером 10 × 10 м, на которых в июле 2019 года были выполнены геоботанические описания трех ярусов растительности и осуществлен отлов жужелиц. Описание древесного и кустарникового ярусов проводилось путем подсчета числа стволов древесных растений, при этом к кустарниковому ярусу относились все растения высотой менее 5 м. При описании травянистого яруса определялось проективное покрытие растений на пяти квадратах площадью 1 м², при дальнейшем анализе проективные покрытия в рамках одной пробной площади суммировались. Отлов жужелиц осуществлялся с помощью ловушек Барбера (стаканы объемом 200 мл) с экспозицией 6–10 дней (по 5 ловушек на площадку, всего отработано 870 ловушко-суток). В ловушки на 1/3 объема в качестве фиксатора добавляли 4%-й уксус.

Форма жуков изучалась с применением геометрической морфометрии [11]. Каждый экземпляр был смонтирован и оцифрован путем фотографирования в горизонтальной проекции. Для анализа формы была разработана система меток и аутлайнов, огибающих голову, переднеспинку и надкрылья. Метки расставлялись по принципу биологической гомологии в наиболее характерных местах [12]: первая метка находится на переднем крае головы, вторая и третья – на переднем крае переднеспинки на границе с головой, четвёртая и пятая – в основании надкрылий, где они соприкасаются с переднеспинкой, шестая метка находится на вершине сомкнутых надкрылий (рис. 1: а).

После расстановки меток, вдоль краевых и внутренних поверхностей были сформированы аутлайны (рис. 1: б). Расстановка меток и отрисовка аутлайнов проводилась с применением пакета stereomorph [13] среды R.

Методы геометрической морфометрии были реализованы с применением пакета geomorph [14]. На первом этапе вдоль аутлайнов автоматически были расставлены полуметки на одинаковом расстоянии друг от друга. При анализе формы использовался алгоритм прокрустова анализа с процедурой отображения парных меток и полуметок и вычислением симметричной и асимметричной компонент формы [15], реализованный в функции bilat.symmetry [16]. Для дальнейшего анализа использовалась симметричная компонента формы. Анализ межвидовой и межродовой изменчивости формы проводился с помощью прокрустова дисперсионного анализа с оценкой значимости на основе перестановочной процедуры рандомизации остатков (randomized residual permutation procedure) [17]. Доля объясненной дисперсии η² рассчитана как отношение межвидовой суммы квадратов к общей сумме квадратов. Полученные в результате прокрустова анализа координаты были задействованы в анализе главных компонент, которые были использованы для визуализации морфопространства, а также в качестве переменных, отражающих изменчивость формы жужелиц.

 

Рисунок 1 – Система меток и аутлайнов, применяемая для описания формы жужелиц на примере Carabus glabratus: а – метки, б – аутлайны

 

Взаимосвязь между видовой структурой растительности и формой жужелиц анализировалась на уровне пробных площадей, для каждой из которых были рассчитаны относительные представленности растений, а также средние значения главных компонент формы жужелиц. Трансформированные по Хеллинджеру [18] представленности растений выступали в качестве многомерного предиктора в анализе избыточности [19], а в качестве многомерной зависимой переменной использовались переменные формы жужелиц.

Результаты

Древесный и кустарниковый ярусы смешанного леса были представлены 21 видом, доминантами древесного яруса являлись Pinus sylvestris, Populus tremula, Betula pendula, Picea abies, кустарникового яруса – Frangula alnus. В травянистом ярусе выявлено 67 видов с доминанированием Pteridium aquilinum, Convallaria majalis, Vaccinium myrtillus. Всего было отловлено 80 экземпляров жужелиц, относящихся к 16 видам 8 родов (Amara, Calathus, Carabus, Cymindis, Harpalus, Notiophilus, Pterostichus, Synuchus), доминантами являлись Carabus glabratus и Calathus micropterus (табл. 1).

 

Таблица 1 – Видовой состав и экологическая структура изученного карабидокомплекса

Вид	Жизненная форма*	Количество площадок, на которых выявлен вид	Всего экземпляров
Amara aenea (De Geer)	мфит, геох	2	2
Amara cf. consularis (Duftschmid)	мфит, геох	1	3
Calathus micropterus (Duftschmid)	зф, стр-скв	12	16
Carabus coriaceus Linnaeus	зф, эпигеоб	1	1
Carabus glabratus Paykull	зф, эпигеоб	10	25
Carabus hortensis Linnaeus	зф, эпигеоб	3	4
Cymindis vaporariorum (Linnaeus)	зф, стр-скв	2	2
Harpalus atratus Latreille	мфит, геох	1	1
Harpalus laevipes Zetterstedt	мфит, геох	2	4
Notiophilus palustris (Duftschmid)	зф, стр-скв	3	3
Pterostichus anthracinus (Illiger)	зф, стр зрв	1	2
Pterostichus diligens (Sturm)	зф, стр-скв	1	6
Pterostichus melanarius (Illiger)	зф, стр зрв	2	2
Pterostichus niger (Schaller)	зф, стр зрв	1	1
Pterostichus oblongopunctatus (Fabricius)	зф, стр зрв	2	6
Synuchus vivalis (Illiger)	зф, стр-скв	2	2
Всего:			80

Примечание. * Жизненные формы (по: [23]): зф, стр зрв – зоофаг, стратобионт зарывающийся; зф, стр-скв – зоофаг, стратобионт-скважник; зф, эпигеоб – зоофаг, эпигеобионт; мфит, геох – миксофитофаг, геохортобионт.

 

При определении собранного материала был выявлен редкий вид жужелиц Miscodera arctica (Paykull) (1 экз.), который не был задействован в анализе формы в целях обеспечения сохранности экземпляра. Этот вид приводится впервые для района исследования и лишь второй раз – для Нижегородской области [20] несмотря на довольно большое число сборов, проведенных с момента первой регистрации. Данный факт может свидетельствовать о достаточно полном учете видового состава жужелиц в нашем исследовании, а низкая численность собранных жуков – об ограниченности ресурсов для жужелиц в изученных биотопах.

По итогам прокрустова анализа координат меток было сформировано морфопространство, представленное на рис. 2. На плоскости отображены значения двух первых главных компонент, крайним значениям которых соответствуют вариации формы жужелиц, визуализированные с помощью трансформационных решеток. При уменьшении значений первой главной компоненты (51,3% общей изменчивости формы) задняя часть тела укорачивается, а задний край переднеспинки заметно расширяется, при этом уменьшается глубина перетяжки между переднеспинкой и надкрыльями. Вторая главная компонента (20,6%) отражает форму головы и переднеспинки: при уменьшении значений голова становится более широкой, а максимальная ширина переднеспинки сдвигается ближе к голове.

 

Рисунок 2 – Визуализация морфопространства жужелиц, отловленных на территории государственного природного биологического заказника «Пустынский» (2019 г.)

 

Результаты прокрустова дисперсионного анализа межвидовой и межродовой изменчивости формы жужелиц представлены в табл. 2. По показателю η² 74,6% изменчивости формы приходится на отличия между видами, в то время как на внутривидовую приходится только 25,3%. Доля изменчивости формы, объясняемой межродовой изменчивостью, несколько ниже по сравнению с межвидовой и составляет 67,1%.

 

Таблица 2 – Результаты анализа межвидовой и межродовой изменчивости формы жужелиц территории государственного природного биологического заказника «Пустынский» (2019 г.)

Фактор	df	SS	η²	F	p
Межвидовая изменчивость
Вид	15	0,176	0,746	12,569	<0,001
Остаточная изменчивость	64	0,059	0,253
Межродовая изменчивость
Род	7	0,158	0,671	20,934	<0,001
Остаточная изменчивость	72	0,001	0,329

Примечание. df – число степеней свободы; SS – сумма квадратов; F – отношение средних квадратов; η² – доля объясненной дисперсии; p – уровень значимости.

 

Анализ взаимосвязи формы жужелиц с видовой структурой растительности был проведен отдельно для древесного, кустарникового и травянистого ярусов. Результаты представлены в табл. 3. Из трех ярусов статистически значимым влиянием на форму жужелиц обладает только структура травянистого яруса. Особенностью анализа избыточности для травянистого яруса является то, что в этом случае был проведен отбор видов для так называемой экономной модели. На предварительном этапе проводился анализ избыточности отдельно по каждому из видов растений для выявления набора переменных, которые обладают статистически значимым влиянием на форму жужелиц, для чего была использована пошаговая процедура отбора переменных в экономную модель [21]. Необходимость построения экономной модели диктуется большим числом исходных переменных, число которых превышает число пробных площадей (в частности, травянистый ярус представлен 67 видами). В экономную модель для травянистого яруса были отобраны 8 видов (Convallaria majalis L., Rumex acetosella L., Dryopteris carthusiana Vill., Angelica sylvestris L., Lonicera xylosteum L., Pyrola sp., Vaccinium myrtillus L., Molinia caerulea L.), полученная модель объясняет около 62% изменчивости формы жужелиц.

 

Таблица 3 – Результаты анализа трех ярусов растительности территории государственного природного биологического заказника «Пустынский» (2019 г.)

Ярусы растительности	df	F	p	R²adj
Древесный	5	0,472	0,956	−0,136
Кустарниковый	12	0,480	0,967	−0,396
Травянистый	8	5,502	<0,001	0,620

Примечание. df – число степеней свободы; F – отношение средних квадратов; R²_adj – скорректированный коэффициент детерминации (доля объясненной дисперсии); p – уровень значимости.

 

Для визуализации результатов анализа избыточности была построена ординационная диаграмма, на которой точками отображены пробные площади, а стрелками – переменные формы и предикторы (рис. 3). Длина стрелок отражает степень влияния конкретной переменной, а направление указывает на скоррелированность переменных. Первая ось RDA1 отражает 58,8% объясненной изменчивости пробных площадей по форме отловленных на них жужелиц. Эта ось скоррелирована с первой главной компонентой формы жужелиц PC1, а также представленностями Convallaria majalis L., Dryopteris carthusiana Vill. и Pyrola sp. Таким образом, на пробных площадках с доминированием в травянистом ярусе Convallaria majalis L. преобладают жужелицы, форма которых соответствует отрицательным значениям по первой главной компоненте морфопространства, то есть жуки с относительно короткими надкрыльями и широкой переднеспинкой. Напротив, на пробных площадках с высокой представленностью Dryopteris carthusiana Vill. и Pyrola sp. преобладают жужелицы, форма которых соответствует положительным значениям первой главной компоненты морфопространства, то есть жуки с длинными надкрыльями, узкой переднеспинкой и выраженной перетяжкой между основаниями надкрыльев и переднеспинкой. Вторая ось ординации RDA2 отражает 28,1% изменчивости пробных площадей по форме жужелиц, она сильно скоррелирована со второй главной компонентой морфопространства жужелиц PC2 и представленностью Rumex acetosella, в меньшей степени – с представленностями Vaccinium myrtillus L., Lonicera xylosteum L., Molinia caerulea L., Angelica sylvestris L. Таким образом, на пробных площадках с доминированием в травянистом ярусе Rumex acetosella преобладают жужелицы, форма которых соответствует отрицательным значениям по второй главной компоненте морфопространства, то есть жуки с широкой головой и относительно короткой переднеспинкой. В свою очередь, на пробных площадках с высокой представленностью Vaccinium myrtillus L., Lonicera xylosteum L., Molinia caerulea L., Angelica sylvestris L. преобладают жужелицы, форма которых соответствует положительным значениям второй главной компоненты морфопространства, то есть жуки с узкой головой.

 

Рисунок 3 – Ординационная диаграмма результатов анализа избыточности

 

Обсуждение

В настоящем исследовании рассмотрена форма жужелиц смешанного леса Пустынского заказника. Для количественного описания формы головы, переднеспинки и надкрыльев жуков было сформировано морфопространство с использованием методов геометрической морфометрии. Статистический анализ изменчивости формы выявил высокую долю межвидовой изменчивости. Сформированное морфопространство было использовано для расчета средней формы для конкретных пробных площадей, что позволило задействовать полученные количественные переменные в анализе избыточности, который моделирует взаимосвязь между многомерным откликом (переменные формы) и многомерным предиктором (трансформированные представленности растений). Проведенный анализ не выявил взаимосвязи между формой жуков и структурой древесного и кустарникового ярусов растительности. Это можно объяснить полученными ранее данными по влиянию видовой структуры конкретных ярусов леса на сообщество жужелиц [10]. Влияние древесно-кустарникового яруса оказалось выраженным начиная с масштаба 250 м, а в настоящем исследовании мы оперировали площадками 10 × 10 м. С другой стороны, взаимосвязь между структурой травянистого яруса растительности и формой жужелиц статистически значима, а полученная модель объясняет высокую долю изменчивости формы.

Если рассмотреть варианты формы жужелиц, которые соответствуют крайним значениям по осям главных компонент морфопространства (рис. 2), можно выявить 2 основных паттерна. Первый (PC1) заключается в переходе от формы зоофагов (Carabus, Cymindis, Synuchus) к форме миксофитофагов (Amara, Harpalus). Иными словами, основной паттерн изменчивости формы в изученном морфопространстве жужелиц отражает их принадлежность к классу жизненных форм. При этом переход к форме миксофитофагов совпадает с упрощением структуры травянистой растительности (в частности, в ассоциации с ландышем). Более гетерогенный травянистый ярус предпочитают виды с формой тела, характерной для зоофагов. Вероятно, здесь они получают преимущества в отношении охоты. С нашим предположением согласуются данные по структуре карабидокомплексов в градиенте упрощения ландшафтной структуры территории. Установлено, что в обедненных местообитаниях выровненность карабидокомплекса повышается за счет фитофагов [22].

Второй, менее значимый паттерн (PC2), вероятно, связан с изменением гидротермического режима и степенью нарушенности биотопа. В данном случае на разных концах оси оказываются крупные виды Carabus, предпочитающие более закрытые лесные биотопы, и Notiophilus palustris, который является наиболее влаголюбивым из выявленных видов жужелиц, но менее требователен к другим внешним условиям. Этим может объясняться его ассоциация с Rumex acetosella.

Ранее взаимосвязь между формой жужелиц и факторами среды рассматривалась скорее в рамках аутэкологического подхода. Собственно, на нем основана хорошо известная система жизненных форм жужелиц И.Х. Шаровой [23]. В нашем исследовании анализ формы проведен на синэкологическом уровне, что потребовало задействовать современные методы многомерного статистического анализа данных.

Однако следует учитывать локальный характер настоящего исследования, которое охватывает только 16 видов жужелиц, обитающих в конкретной экосистеме. Сформированное морфопространство охватывает лишь небольшую часть полной вариабельности формы жужелиц. Тем не менее даже в таких небольших масштабах удалось показать влияние травянистого яруса на форму жужелиц. При рассмотрении более крупных масштабов взаимосвязь должна быть еще более выраженной, что открывает перспективы для дальнейших исследований.

About the authors

Anna Viktorovna Chueva

National Research Lobachevsky State University of Nizhny Novgorod

Author for correspondence.
Email: anvchueva@gmail.com

postgraduate student, assistant of Ecology Department

Russian Federation, Nizhny Novgorod

Nikita Aleksandrovich Isaykin

National Research Lobachevsky State University of Nizhny Novgorod

Email: aseout@gmail.com

student of Institute of Biology and Biomedicine

Russian Federation, Nizhny Novgorod

Vladimir Aleksandrovich Zryanin

National Research Lobachevsky State University of Nizhny Novgorod

Email: zryanin@list.ru

candidate of biological sciences, associate professor of Botany and Zoology Department

Russian Federation, Nizhny Novgorod

Vasiliy Nikolaevich Yakimov

National Research Lobachevsky State University of Nizhny Novgorod

Email: damselfly@yandex.ru

doctor of biological sciences, associate professor, head of Ecology Department

Russian Federation, Nizhny Novgorod

References

Supplementary files