Some features of small mammalian’s ectoparasite communities formation in the mixed forests of the Nizhny Novgorod Region

Full Text

Введение

Паразиты являются неотъемлемой частью биоценозов и со своими хозяевами формируют простые и сложные паразитарные системы [1–7]. Сообщества эктопаразитов мелких лесных млекопитающих давно привлекают внимание в связи с их ролью в поддержании природных очагов клещевого энцефалита, боррелиозов и других инфекций [8–12].

Важная особенность этих сообществ – пространственная и временная дискретность, определяющаяся мелкими размерами тела и короткими сроками жизни хозяина. Поэтому они представляют удобные модели для анализа общих закономерностей структуры и функционирования паразитарных сообществ в экосистемах более высокого ранга [2]. Фауна эктопаразитов мелких млекопитающих изучена достаточно хорошо во многих регионах, также и в Среднем Поволжье [13–17; 9; 18; 19].

Целью данной работы является изучение особенностей формирования сообществ эктопаразитов микромаммалий в смешанных лесах юга Нижегородской области.

Материалы и методы исследования

Исследования проводились в летний период 2018 г. в биотопах двух типов (смешанном хвойно-широколиственном лесу и переходном сообществе «смешанный лес – агроценоз»). Хвойно-широколиственные леса являются достаточно типичными для Нижегородской области, тогда как переходные сообщества служат резерватами для мелких млекопитающих во время расселения, в которых осуществляются контакты между зверьками, и позволяют отловить значительное количество зараженных особей. Отлов грызунов проводился при помощи ловушек Геро. За время исследований было отловлено 177 особей мелких млекопитающих, из них доминантом в лесных биотопах являлась рыжая полевка (Myodes glareolus), а субдоминантами – желтогорлая мышь (Apodemus flavicollis) и малая лесная мышь (Apodemus uralensis). В переходном сообществе «смешанный лес – агроценоз» к вышеперечисленным видам присоединяется полевая мышь (Apodemus agrarius). Также в небольших количествах встречена бурозубка обыкновенная. С микромаммалий всего было снято 519 экз. эктопаразитов, из которых блох – 104 экз., вшей – 41 экз., клещей – 374 экз. Сборы и камеральная обработка материала осуществлялись принятыми в паразитологии методами [20]. Членистоногие заливались в жидкость Фора–Берлезе.

Статистическая обработка материала проводилась с помощью программы Statistica 6.0. Осуществляли факторный анализ методом главных компонент (PCA). В его основу легла матрица с количественными данными по эктопаразитам и их хозяевам, которая заносилась в программу. Затем выделялись главные факторы, влияющие на сообщества эктопаразитов, вклад каждого фактора и отсечение малозначащих осуществляли с применением критерия «каменистая осыпь». Также были подсчитаны стандартные в паразитологии индексы относительной численности: встречаемость и индекс обилия.

Результаты и их обсуждение

Смешанный хвойно-широколиственный лес

В смешанном хвойно-широколиственном лесу фауна эктопаразитов микромаммалий представлена 13 видами членистоногих (табл. 1). В нее входят эктопаразиты нескольких экологических групп: гнездово-норовые, постоянные паразиты, пастбищные кровососы.

Грызуны на исследованной территории образуют смешанные поселения и характеризуются сходной паразитофауной, что указывает на тесные контакты между зверьками в биотопах. В сообщество эктопаразитов мелких млекопитающих входят членистоногие различных экологических групп, но в целом формируется устойчивое сообщество, даже с учетом низких численностей образующих его видов. В состав сообщества эктопаразитов в смешанных лесах регулярно входят краснотелковый клещ Hirsutiella zachvatkini, гамазовые клещи: Haemogamasus nidi, H. hirsutosimilis (единично), Laelaps hilaris, L. аgilis, Eulaelaps stabularis, Myonyssus gigas, Hirstionyssus isabelinus (в небольших количествах), иксодовые клещи Ixodes ricinus, Ixodes trianguliceps. Из насекомых встречаются вши Hoplopleura acantopus и блохи родов Ctenophtalmus и Ceratophyllus. Из табл. 1 видно, что все встреченные виды эктопаразитов более или менее равномерно распределены среди зверьков и не проявляют выраженной специфичности в выборе хозяев. Однако богатство видов и основные показатели численности выше для желтогорлой мыши. Учитывая тот факт, что доминантом в поселениях мелких млекопитающих является рыжая полевка, становится очевидным, что именно этот вид микротинных грызунов определяет структуру паразитарных сообществ. Также большую роль играют и субдоминанты – желтогорлая и малая лесная мыши.

 

Таблица 1 – Показатели зараженности мелких млекопитающих эктопаразитами в смешанных лесах окрестностей биостанции ННГУ

Виды хозяев/ Виды эктопаразитов	Myodes glareolus		Apodemus flavicollis		Apodemus uralensis
	В, %	ИО, экз.	В, %	ИО, экз.	В, %	ИО, экз.
Acari Сем. Haemogamasidae
Haemogamasus nidi	14,2	0,1	25,0	0,5	0	0
Сем. Laelaptidae
Laelaps agilis	7,1	0,2	8,3	0,1	0	0
Laelaps hilaris	0	0	16,6	0,4	14,2	0,1
Eulaelaps stabularis	7,14	0,1	33,3	0,4	8,3	0,1
Myonyssus gigas	4,5	0,03	5	0,05	7,1	0,1
Сем. Hirstionyssidae
Hirstionyssus isabellinus	11,2	0,2	21,0	0,6	18,3	0,4
Сем. Ixodidae
Ixodes ricinus	42,8	0,8	41,6	1	16,6	0,2
Ixodes trianguliceps	32,1	0,4	16,6	0,2	16,6	0,4
Сем. Trombiculidae
Hirsutiella zachvatkini	7,14	0,1	0	0	0	0
Insecta Siphonaptera Сем. Ceratophyllidae
Ceratophyllus sp.	17,8	0,3	16,6	0,3	0	0
Сем. Hystrichopsyllidae
Ctenophthalmus sp.	39,2	0,8	33,3	0,5	28,5	0,5
Anoplura Сем. Hoplopleuridae
Hoplopleura acanthopus	7,14	0,1	8,3	0,1	0	0

Примечание. В – встречаемость, ИО – индекс обилия.

 

На рисунке 1 приведены диаграммы поверхностей, характеризующие распределение эктопаразитов в сообществах мелких млекопитающих. Скопление линий, совпадающих с метками для видов Myodes glareolus и Apodemus flavicollis, является показателем того, что связь между зараженностью определенными видами эктопаразитов и видовой принадлежностью зверьков существует. Именно два этих вида микротинных грызунов формируют облик паразитарных сообществ. Вклад Apodemus uralensis значительно ниже, поскольку малая лесная мышь предъявляет к условиям среды более высокие требования. Кроме того, косвенно распределение линий указывает на обмен паразитофауной внутри сообществ микромаммалий.

Мы вправе говорить, что два вида грызунов Myodes glareolus и Apodemus flavicollis, являясь типично лесными видами, характеризуются наибольшим видовым богатством эктопаразитов и высокими показателями их численности, а присутствие этих же видов эктопаразитов на других видах мелких млекопитающих, свидетельствует о возможных контактах грызунов и насекомоядных в биоценозе, где происходит обмен эктопаразитами.

 

Рисунок 1 – Распределение эктопаразитов в сообществе мелких млекопитающих (смешанный лес)

 

Таблица 2 – Показатели зараженности мелких млекопитающих эктопаразитами на переходной территории

Виды хозяев/ Виды эктопаразитов	Apodemus agrarius		Myodes glareolus		Apodemus flavicollis		Apodemus uralensis
	В, %	ИО, экз.	В, %	ИО, экз.	В, %	ИО, экз.	В, %	ИО, экз.
Acari Сем. Haemogamasidae
Haemogamasus nidi	27,7	0,3	33,3	0,4	50	0,5	0	0
Сем. Laelaptidae
Laelaps agilis	27,1	0,1	11,1	0,1	0	0	11,1	0,1
Eulaelaps stabularis	16,6	0,2	11,1	0,1	0	0	11,1	0,1
Haemolelaps glasgowi	50	0,1	0	0	50	0,5	11,1	0,1
Сем. Hirstionyssidae
Hirstionyssus musculi	22,2	0,6	11,1	0,1	0	0	22,2	0,2
Insecta Сем. Ceratophyllidae
Сeratophiylus sp.	11,1	0,2	11,1	0,1	0	0	0	0
Сем. Hystrichopsyllidae
Ctenophthalmus sp.	27,7	0,3	33,3	0,3	0	0	44,4	0,4
Anoplura
Hoplopleura acanthopus	16,6	0,5	22,2	0,5	50	1	0	0

Примечание. В – встречаемость, ИО – индекс обилия.

 

Переходная территория

В переходном сообществе от смешанного леса к агроценозу на мелких млекопитающих встречается 8 видов эктопаразитов. Из них 5 видов гамазовых клещей, 2 вида блох и 1 вид вшей (табл. 2). Доминантами являются гамазовые клещи. Фаунистический комплекс представляют: Haemogamasus nidi, Laelaps agilis, Eulaelaps stabularis, Haemolelaps glasgowi, Hirstionyssus musculi.

В целом эктопаразиты экотонного сообщества представлены гнездово-норовыми паразитами (Haemogamasus nidi, Eulaelaps stabularis, Haemolelaps glasgowi, Сeratophyllus sp., Ctenophthalmus sp.) и постоянными паразитами (Laelaps agilis, Hirstionyssus musculi, Hoplopleura acanthopus).

В данном сообществе среди эктопаразитов видами-доминантами, которые встречаются практически на всех видах грызунов, являются Haemogamasus nidi и Hirstionyssus musculi, среди насекомых – вошь Hoplopleura acanthopus. Кодоминанты – Haemolelaps glasgowi и Ctenophthalmus sp.

Hirstionyssus musculi проявляет высокую специфичность к хозяину Apodemus agrarius, но также встречается и на Myodes glareolus и Apodemus uralensis, что указывает на контакты этих грызунов в исследуемом сообществе. В целом фауна представлена видами, которые не проявляют выраженной специфичности к основным видам хозяев и более или менее равномерно распределены среди них. На обыкновенной бурозубке (3 экземпляра) встречались лишь единичные виды эктопаразитов.

Визуализация данных по хозяевам в переходном сообществе от смешанного леса к агроценозу отражена на рисунке 2, из которого видно, что в переходном сообществе от смешанного леса к агроценозу структура формируется за счет присутствия двух видов грызунов: типично лесного Myodes glareolus и типичного представителя агроценозов Apodemus agrarius.

Эти виды характеризуются наибольшим видовым богатством, однако часть видов встречается и на лесных мышах (Apodemus flavicollis и Apodemus uralensis), что указывает на возможные контакты этих грызунов с видами-доминантами, через которые осуществляется обмен эктопаразитами. Роль бурозубки обыкновенной ничтожно мала.

Итак, в смешанных лесах структура сообщества эктопаразитов мелких млекопитающих определяется двумя видами животных-хозяев – рыжей полевкой и желтогорлой мышью, которые характеризуются наибольшим видовым богатством. Малая лесная мышь и бурозубка обыкновенная, являясь компонентами биоценозов и контактируя с видами доминантами, имеют сходную фауну эктопаразитов, но показатели их относительной численности гораздо ниже, чем на видах-доминантах. В целом, эктопаразиты в качестве места поселения и питания используют все виды хозяев, а также их норы и лесную подстилку. В переходном сообществе «смешанный лес – агроценоз» фаунистический комплекс эктопаразитов определяется двумя видами грызунов – рыжей полевкой и полевой мышью. На полевой мыши в массе встречается ее специфический паразит Hirstionyssus musculi, однако он встречается и на рыжей полевке, хотя и в меньших количествах, что также свидетельствует о контактах этих видов грызунов в исследуемых биотопах.

Проведенный факторный анализ материалов (методом главных компонент) показал, что на паразитарные системы действуют множество факторов, статистически значимыми являются 5 (рис. 3).

Результаты отображены в таблице 3.

 

Рисунок 2 – Распределение эктопаразитов по хозяевам (переходное сообщество)

 

Рисунок 3 – «Каменистая осыпь», характеризующая вклад отдельных факторов

 

Таблица 3 – Результаты факторного анализа методом главных компонент

Вид паразита	Фактор 1	Фактор 2	Фактор 3	Фактор 4	Фактор 5
Пастбищные паразиты
Ixodes ricinus (личинки)	0,19	−0,41	−0,57	−0,34	−0,07
Ixodes ricinus	0,04	−0,04	−0,27	0,72	−0,30
Гнездово-норовые паразиты
Ixodes trianguliceps	0,49	0,32	0,37	0,21	−0,21
Eulaelaps stabularis	0,17	0,07	−0,11	−0,21	−0,11
Haemogamasus nidi	0,76	0,13	0,11	−0,15	−0,40
Ceratophyllus sp.	0,04	−0,40	0,67	−0,28	−0,32
Ctenophthalmus sp.	0,81	0,05	−0,21	0,14	0,07
Постоянные паразиты
Laelaps agilis	0,27	−0,31	0,28	0,04	0,73
Laelaps hilaris	0,24	0,05	−0,23	−0,48	0,02
Hoplopleura acanthopus	−0,15	0,50	0,03	0,10	0,36

Примечание. Полужирным выделены значимые показатели связи.

 

Поскольку виды, входящие в состав паразитокомплекса, характеризуются различной биологией, то имеет смысл рассмотреть факторы, влияющие на его структуру. Итак, с помощью метода главных компонент выявлено, что на сообщество влияют более 10 факторов, 5 из которых являются наиболее значимыми. Вклад 1 фактора равен 17%. Как видно из табл. 3, этот фактор оказывает влияние только на гнездово-норовых паразитов (Haemogamasu snidi и Ctenophthalmus sp.), большая часть жизни которых проходит в гнездовой подстилке. На наш взгляд, этим фактором является микроклимат гнезда. 2-й фактор значим только для подстерегающих паразитов, в частности личинок иксодовых клещей Ixodes ricinus и блох. Отмечена также средняя по показателям связь этого фактора со вшами. Второй фактор может отражать специфичность паразитов в выборе хозяев. Развитие личинок Ixodes ricinus в лесной зоне тесно связано с лесными видами мелких млекопитающих. 3-й и 4-й факторы связаны с пастбищным характером паразитизма, оказывают влияние только на взрослых Ixodes ricinus, что можно трактовать как комплексное влияние факторов внешней среды на активность и развитие клещей. 5-й фактор значим для облигатных кровососов, длительно пребывающих на теле хозяина.

В целом, на сообщества эктопаразитов мелких млекопитающих оказывают влияние множество факторов, которые в различной степени воздействуют на численность популяций видов с различной биологией. Они регулируют численность популяций паразитов, а в итоге формируются стабильные сообщества, которые функционируют долгое время. Паразиты, не проявляя специфичности в выборе хозяев при межвидовых контактах зверьков в биоценозах, расселяются из лесных биотопов на сопредельные территории.

About the authors

Galina Anatolievna Fadeeva

National Research Lobachevsky State University of Nizhny Novgorod

Email: fadeevagal@mail.ru

candidate of biological sciences, associate professor of Botany and Zoology Department

Russian Federation, Nizhny Novgorod

Elena Evgenievna Boryakova

National Research Lobachevsky State University of Nizhny Novgorod

Author for correspondence.
Email: boryakova@mail.ru

candidate of biological sciences, associate professor of Botany and Zoology Department

Russian Federation, Nizhny Novgorod

References

Supplementary files