Dynamics of Evernia prunastri (L.) Ach. and Hypogymnia physodes (L.) Nyl. population structure on Tilia cordata Mill. in the flooded lime-tree forest of the Bolshaya Kokshaga river

Full Text

Введение

Изучение динамики популяций позволяет лучше понимать приспособленность популяций к меняющимся условиям среды и является важной проблемой популяционной экологии. В настоящее время исследования динамики популяций эпифитных лишайников проводятся в связи с проблемой сохранения ландшафтов и, в основном, сохранения редких видов лишайников [1–3]. В работах используется моделирование природных процессов, даются прогнозы, какие условия окружающей среды могут влиять на колонизацию и исчезновение видов. Представляет интерес изучение закономерностей популяционной динамики и популяционных циклов эпифитных лишайников с высокими численностями слоевищ в популяциях.

Объектами исследований являются эверния сливовая (Evernia prunastri (L.) Ach.) кустистой жизненной формы и гипогимния вздутая (Hypogymnia physodes (L.) Nyl. листоватой биоморфы. Оба вида размножаются преимущественно соредиями, апотеции образуются редко. На краевых деревьях в исследованном пойменном липняке были отмечены крупные слоевища E. prunastri с апотециями [4; 5]. E. prunastri произрастает в хорошо освещенных местах на лиственных, иногда хвойных деревьях, иногда переходит к обитанию на других субстратах. Область распространения – Европа, Азия, Северная Америка [5]. H. physodes предпочитает хвойные деревья и березу, встречается и на других лиственных деревьях, а также на других самых разнообразных субстратах. Область распространения – Европа, Азия, Африка, Америка, Австралия [4]. Светолюбивый лишайник E. prunastri лучше развивается на выше расположенных участках стволов деревьев, в то время как теневыносливый H. physodes интенсивнее заселяет нижние относительно более влажные участки стволов хвойных и лиственных деревьев [6–9]. Цель исследования – выявление особенностей динамики структуры популяций видов разных биоморф и разных экологических стратегий в одинаковых условиях обитания.

Материал и методы исследований

Исследования проводились на территории Республики Марий Эл в освещенном липняке пихтово-страусниково-ландышевом в пойме реки Большая Кокшага подзоны подтаежных хвойно-широколиственных лесов [10]. Древостой представлен липой сердцелистной (Tilia cordata Mill.), пихтой сибирской (Abies sibirica L.), дубом черешчатым (Quercus robur L.), елью финской (Picea × fennica (Regel) Kom). Подлесок: рябина обыкновенная (Sorbus aucuparia L.), вяз гладкий (Ulmus laevis L.), черемуха обыкновенная (Padus avium Mill.); кустарники: малина обыкновенная (Rubus idaeus L.), смородина щетинистая (Ribes hispidum (Jancz.) Pojark.), крушина ломкая (Frangula alnus Mill.). В травяном покрове преобладают: страусник обыкновенный (Matteuccia struthiopteris (L.) Todaro), ландыш майский (Convallaria majalis L.).

В 2008 г. в этом местообитании были замаркированы 23 дерева липы сердцелистной, исследована структура популяции E. prunastri, в 2010 г. были проведены такие же исследования H. physodes. В 2016 г. повторные исследования были проведены на 17 деревьях липы, 4 дерева выпали из состава древостоя вследствие изменения береговой линии, одно дерево исключено из-за предполагаемого влияния антропогенного фактора (расположено около тропинки), одно – из-за морозобойной трещины. Для сравнения структуры популяций этих видов анализировали слоевища на участке ствола 0–1,5 м: плотность популяции (число слоевищ на дереве), размер слоевищ разных онтогенетических состояний [11; 12]; размер (покрытие) каждой особи определяли с помощью сетки 10 × 10 см. Несомненно, начало исследований в разные годы несколько искажает картину такого сравнения. Однако сходства и различия в полученных результатах у этих видов настолько очевидны, что такое сравнение представляет значительный интерес.

Анализ плотности и размерной структуры популяций проводили в логарифмированной шкале. Использовали, соответственно, трехфакторный дисперсионный анализ (факторы – вид, дерево и год исследования) и четырехфакторный дисперсионный анализ (факторы – вид, дерево, онтогенетическое состояние, год исследования). Онтогенетическая структура популяций анализировалась с помощью критерия хи-квадрат [13], применяли точный критерий Фишера [14], регрессионную модель для упорядоченных классов (ordinal regression model) [15], учитывающую изменчивость онтогенетических спектров отдельных деревьев [16]. Общепринятым в этой модели термином эффект обозначен некий параметр онтогенетического спектра. Данная модель является обобщенной линейной моделью, где зависимыми переменными являются число слоевищ разных онтогенетических состояний. За счет логит функции связи (logit link function) онтогенетический спектр приводится к виду, позволяющему применять обычные методы линейного анализа. В данном случае для зависимой переменной (онтогенетический спектр) проводится трехфакторный дисперсионный анализ, независимыми являются факторы год, вид и дерево. Для проверки значимости фактора год сравнивали модель 1 и модель 2 (проверятся, насколько хуже исходные данные будут описываться моделью, если исключить из рассмотрения фактор год). Для проверки значимости фактора вид для онтогенетической структуры при помощи информационного критерия Акаике (AIC) и последующего сравнения критерием отношения правдоподобия сравнивались 2 модели: 1) модель, учитывающая факторы год, дерево, взаимодействие год-дерево и фактор вид; 2) модель, учитывающая факторы год, дерево и взаимодействие год-дерево без учета фактора вид. Проверяется, насколько хуже исходные данные будут описываться моделью, если исключить из рассмотрения фактор вид. Для проверки значимости фактора дерево сравнивались 2 модели: 3) модель, учитывающая факторы год, вид, взаимодействие год-вид и фактор дерево; 4) модель, учитывающая факторы год, вид и взаимодействие год-вид без учета фактора дерево. Для проверки значимости фактора дерево сравнивались 2 модели: 5) модель, учитывающая факторы вид, дерево, взаимодействие вид-дерево и фактор год; 6) модель, учитывающая факторы вид, дерево и взаимодействие вид-дерево без учета фактора год. В работе использовали статистическую среду R и программу Statistica.

Результаты и их обсуждение

Среднее число слоевищ E. prunastri на участке ствола 0–1,5 м отмечено в 2008 г. – 84,3 слоевищ, в 2016 г. – 281,3 слоевищ, среднее число слоевищ H. physodes на дереве в 2010 году – 27,8 слоевищ, в 2016 году – 53,7 слоевищ. Для популяции H. physodes наибольшая плотность характерна на пихте сибирской, далее в порядке уменьшения плотности следуют сосна обыкновенная, липа сердцелистная [17]. Самая высокая плотность популяции H. physodes отмечена сосняке черничном в экотонном сообществе: на переходе верхового болота в лесной массив [18]. Для E. prunastri высокое число слоевищ отмечено на липе и дубе [7]. Число слоевищ E. prunastri и H. physodes различается на деревьях (P=2,20 × 10⁻⁵) и в разные годы исследования (P=2,34 × 10⁻⁷), у разных видов (P=7,51 × 10⁻¹⁰), значимо взаимодействие дерево-вид (P=2,96 × 10⁻⁵). Варьирование средних значений числа слоевищ E. prunastri и H. physodes на разных деревьях в разные годы исследований приведено на рис. 1. В 2016 г. происходит увеличение числа слоевищ обоих видов, при этом у E. prunastri зафиксировано значительно больше слоевищ, чем у H. physodes. Число слоевищ E. prunastri и H. physodes различается на разных деревьях. Можно видеть, что на большинстве деревьях отмечено большее число слоевищ E. prunastri, на четырех деревьях (8, 14, 15, 16) число слоевищ у обоих видов не различается, на дереве 17 больше слоевищ H. physodes. Сравнение динамики числа слоевищ у E. prunastri и H. physodes на разных деревьях с помощью коэффициента корреляции Спирмена, показало, что эти изменения между видами на разных деревьях не скоррелированы (P=0,33).

Рисунок 1 – Число слоевищ E. prunastri в 2008 и 2016 гг. и H. physodes в 2010 и 2016 гг. на разных деревьях

Следует отметить, что на фоне увеличения численности слоевищ происходит их гибель. Наблюдения за маркированными слоевищами E. prunastri показало, что значительна гибель слоевищ, связанная с выпадением деревьев из древостоя. Кроме гибели, обусловленной возрастными изменениями слоевищ, зафиксирована гибель слоевищ, отрывающихся вместе с корой дерева [19].

Размеры слоевищ различаются на разных деревьях (P< 10⁻¹⁵), в разные годы (P< 10⁻¹⁵), в разных онтогенетических состояниях (P< 10⁻¹⁵), между видами (P< 10⁻¹⁵), значимы все взаимодействия факторов (P< 10⁻⁴–10⁻¹⁵), кроме взаимодействия вид-дерево-онтогенетическое состояние (P=0,017).

Рисунок 2 – Размерная структура популяций E. prunastri и H. physodes в онтогенезе

Размеры слоевищ E. prunastri больше, чем у H. physodes, различия проявляются у потенциально генеративных (g₁v, g₂v, g₃v) и субсенильных слоевищ (рис. 2). Бóльшие размеры у H. physodes в v₁ онтогенетическом состоянии могли быть завышены субъективно, поскольку размер слоевищ оценивали через их проективное покрытие. Листоватое слоевище H. physodes нарастает горизонтально, а кустистое E. prunastri – вертикально, в этом состоянии только начинается формирование боковых веточек, поэтому v₁ слоевища E. prunastri субъективно могли оцениваться меньше. На рис. 3 показано, что у E. prunastri в 2016 г. отмечено резкое уменьшение размеров слоевищ по сравнению с H. physodes. На фоне больших размеров слоевищ E. prunastri на рис. 3 плохо прослеживается уменьшение размеров слоевищ H. physodes в динамике. Для H. physodes было показано, что различие размеров между годами статистически значимо [20]. Наблюдения за маркированными слоевищами E. prunastri показали, что уменьшение размеров слоевищ у E. prunastri может происходить за счет обломов слоевищ [19]. Вероятно, обломы происходят вследствие более сухих условий существования, когда слоевища становятся более хрупкими. Листоватые слоевища H. physodes имеют меньшие размеры, и, соответственно, у них отделяются меньшие участки слоевищ. Кроме того, могут снижаться скорости роста слоевищ. Поэтому этот вопрос требует дальнейшего изучения.

Рисунок 3 – Размерная структура популяций E. prunastri в 2008 и 2016 гг. и H. physodes в 2010 и 2016 гг.

Суммарные онтогенетические спектры популяций приведены на рис. 4. Онтогенетические спектры популяций сравнивали с учетом их неоднородности на деревьях. Сравнение онтогенетических спектров на отдельных деревьях в пределах популяции показало, что они статистически значимо различаются: E. prunastri в 2008 (P=1,9 × 10⁻³⁴), E. prunastri в 2016 (P=8,3 × 10⁻³¹¹), H. physodes в 2010 (P=9,8 × 10⁻¹²), H. physodes в 2016 (P=1,4 × 10⁻³). Сравнение спектров в разные годы для каждого дерева было проведено с помощью точного критерия Фишера для таблиц RxC. Сравнение показало, что для E. prunastri различия статистически значимы для 16 из 17 деревьев (P=0,0057 – P< 10⁻¹⁵), а для H. physodes – для двух из 17 деревьев (P=0,0014 – 1,4 × 10⁻⁷).

Рисунок 4 – Суммарные онтогенетические спектры популяций E. prunastri в 2008 и 2016 гг. и H. physodes в 2010 и 2016 гг.

Онтогенетические спектры также сравнили, используя регрессионную модель для упорядоченных классов, учитывающую изменчивость онтогенетических спектров в пределах выборки. Сравнение показало, что онтогенетические спектры популяции E. prunastri отличаются от популяции H. physodes (P< 10⁻¹⁵), также значимы различия между разными деревьями (P< 10⁻¹⁵). Различия в онтогенетических спектрах в разные годы (P< 10⁻¹⁵) обусловлены различиями между онтогенетическими спектрами E. prunastri в 2008 г. и в 2010 г., при этом в рамках данной модели (с учетом различий между деревьями), онтогенетические спектры H. physodes в 2010 г. и 2016 г. значимо не различаются [20]. Значения эффектов в 2016 году меньше, что говорит о сдвиге онтогенетических спектров влево, т.е. увеличении доли молодых (v₁ и v₂) слоевищ (рис. 5).

Рисунок 5 – Эффекты онтогенетических спектров популяций E. prunastri в 2008 и 2016 гг. и H. physodes в 2010 и 2016 гг.

Различия в динамике онтогенетической структуры популяции у E. prunastri по сравнению с H. physodes прослеживаются на примере онтогенетических спектров для отдельных деревьев, а также на примере суммарных онтогенетических спектров популяций (рис. 4). Высокое число имматурных особей в структуре популяций обоих видов в данном местообитании, зафиксированное в 2016 г., свидетельствует о том, что процессы «омоложения» популяций происходят здесь эффективно и, вероятно, в течении нескольких лет [21]. Известно, что «омоложение» популяции H. physodes может происходить под воздействием атмосферного загрязнения [22]. Ранее в онтогенетической структуре популяций E. prunastri на разных субстратах и в разных местообитаниях отмечали преобладание слоевищ v₂ группы [7]. Для H. physodes онтогенетический спектр популяции на липе – с наибольшими значениями на v₂, g₁v и g₂v группах (рис. 4), а в онтогенетических спектрах популяции на сосне обыкновенной и на пихте сибирской высокие значения отмечены для v₂ группы [17].

Выводы

Плотность популяций обоих видов увеличивается в динамике за счет эффективной приживаемости диаспор и дальнейшего развития молодых слоевищ, более значительные изменения характерны для E. prunastri. Слоевища E. prunastri больше по размерам, чем слоевища H. physodes, эти различия проявляются у потенциально генеративных и субсенильных слоевищ. Размеры слоевищ обоих видов уменьшаются, интенсивнее – у E. prunastri. Вероятно, это может происходить как за счет обломов слоевищ, так и вследствие уменьшения скорости роста слоевищ. Сравнение онтогенетических спектров популяций проводили с учетом их неоднородности на деревьях. Значения эффектов (эффект – параметр онтогенетического спектра популяции) уменьшаются в 2016 г., это говорит о сдвиге онтогенетических спектров влево, т.е. увеличении доли молодых слоевищ, что прослеживается на суммарных онтогенетических спектрах популяций. Статистически значимые различия выявлены в динамике онтогенетической структуры популяции E. prunastri. Поскольку лишайники являются длительно живущими организмами, на имеющихся материалах сложно сказать, произошли ли эти изменения в связи с приспособленностью популяций к изменившимся условиям среды или мы характеризуем популяционные циклы этих видов, которые обусловлены закономерностями их функционирования.

Работа выполнена при частичной финансовой поддержке гранта РФФИ (проект № 16–04–01198 а).

About the authors

Yulia Gennadyevna Suetina

Email: suetina@inbox.ru

candidate of biological sciences, associate professor of Biology Department

Sergey Mikhailovich Ivanov

Author for correspondence.
Email: iv.sergius@gmail.com

candidate of biological sciences, software developer

References

Supplementary files

Supplementary Files

Action

1. JATS XML

Download

2. Figure 1 - The number of E. prunastri thalli in 2008 and 2016 and H. physodes in 2010 and 2016. on different trees

Download (19KB)

Indexing metadata

3. Figure 2 - Dimensional structure of populations of E. prunastri and H. physodes in ontogeny

Download (15KB)

Indexing metadata

4. Figure 3 - Dimensional structure of E. prunastri populations in 2008 and 2016 and H. physodes in 2010 and 2016.

Download (14KB)

Indexing metadata

5. Figure 4 - Total ontogenetic spectra of E. prunastri populations in 2008 and 2016 and H. physodes in 2010 and 2016.

Download (33KB)

Indexing metadata

6. Figure 5 - Effects of ontogenetic spectra of E. prunastri populations in 2008 and 2016 and H. physodes in 2010 and 2016.

Download (11KB)

Indexing metadata