Analysis of the structure of phytoplankton communities in the ecological monitoring of Lake Zaozernoe (Russia)

Full Text

Введение

Экологический мониторинг водоемов позволяет получать важные данные о биоразнообразии и динамике изменений биоценозов под влиянием разнообразных факторов среды. Результаты таких исследований имеют фундаментальное и практическое значение, поскольку позволяют оценить состояние экосистемы и ее изменения, предсказать будущие состояния, а также найти пути для восстановления поврежденных экосистем [1].

Фитопланктон (вместе с бентосными водорослями и макрофитами) является автохтонным первичным продуцентом в водных экосистемах и составляет основу трофической сети. Планктонные водоросли, вследствие короткого жизненного цикла, быстро реагируют на изменения окружающей среды. Некоторые виды водорослей являются устойчивыми к антропогенным и биогенным факторам, выживая даже после серьезных нарушений экосистемы, что позволяет использовать их в качестве организмов-индикаторов, а также маркеров долгосрочных изменений окружающей среды. Эти преимущества привели к широкому применению фитопланктона в экологическом мониторинге [2].

Разные группы фитопланктонного сообщества характеризуются уникальной чувствительностью к колебаниям факторов среды, оказывающих влияние на выживание видов, смену доминантных сообществ, а также цветение водорослей. В свою очередь, изменение таксономического состава фитопланктона влияет на другие виды сообщества и всю пищевую цепь, а также на биогеохимические циклы таких основных веществ как СО₂, азот, фосфор и кремний [3].

Озеро Заозерное является уникальным природно-ландшафтным комплексом, на территории которого обитают краснокнижные, а также редкие и находящиеся под угрозой исчезновения виды водорослей, растений и птиц [4; 5]. На территории озера расположено водно-болотное угодье. Известно, что такие угодья играют важную роль в поддержании экологического баланса в природе, являются не только постоянным местом обитания для многих представителей флоры и фауны, но и местами стоянок для мигрирующих птиц [6]. В основном озеро подвергается антропогенной нагрузке. Так, на его территории расположены база отдыха, пляж и организован прокат лодок.

С 2016 года территория, на которой находится озеро, вошло в систему особо охраняемых природных территорий (Постановление от 28.03.2016). Это дало уникальную возможность не только осуществить мониторинг планктонной альгофлоры, оценить экологическое состояние и качество воды озера Заозерное, но и исследовать начальные этапы восстановления водной экосистемы озера. Последнее особенно важно, поскольку исследования в этой области в основном отражают результат реагирования экосистемы на фоне постоянного антропогенного влияния.

Поэтому целью нашей работы стало исследование видовой структуры фитопланктонных сообществ и оценка экологического состояния и качества воды озера Заозерное Псковской области.

Полученные в ходе нашего исследования данные могут быть полезны в понимании процессов восстановления поврежденных экосистем. Эти вопросы в настоящее время являются предметом значительного интереса в области восстановительной экологии, природоохранной биологии и управления природными ресурсами [1; 3].

Материалы и методы исследования

Отбор гидробиологического материала проводили на озере Заозерное 17 июня 2017 г. Среднее значение температуры в озере составило +22,0 ± 0,8°C, pH – 7,85 ± 0,14. Водоем имеет площадь 30,5 га (средняя глубина 3 м, максимальная – 6 м). Озеро слабопроточное с низкими берегами и со средней минерализацией воды гидрокарбонатно-кальциевого типа [4]. Пробы фитопланктона объемом 0,5 л отбирали с помощью сети Джеди (газ № 77) с поверхностного горизонта (0,3–0,5 м) четырех станций (рис. 1): в районе впадения в озеро рек Насцынка (ст. 1) и Пуховка (ст. 3), в литоральной части (ст. 4) и в середине озера (ст. 2).

 

Рисунок 1 – Карта расположения станций отбора (1–4) проб в озере Заозерное (А), находящегося на территории памятника природы «Урочище "Заозерье"» (Б, обведены границы территории памятника природы). Координаты станций: ст. 1 (56,980726° с.ш., 28,978435° в.д.), ст. 2 (56,982886° с.ш., 28,985129° в.д.), ст. 3 (56,981827° с.ш., 28,979616° в.д.), ст. 4 (56,984277° с.ш., 28,990990° в.д.)

 

Пробы фитопланктона фиксировали 40%-м раствором формалина, концентрировали осадочным способом и обрабатывали по стандартной методике [7]. Микроводоросли идентифицировали с помощью микроскопа «Carl Zeiss Axio Lab. A1», используя камеру Нажотта (0,05 мл) и общепринятые определители, указанные ранее [8; 9]. Биомассу фитопланктона определяли методом геометрического подобия [7].

Сходство таксономического состава микроводорослей анализировали с использованием индекса Сьеренсена–Чекановского. Разнообразие фитопланктона оценивали с помощью индексов Шеннона, Симпсона, которые определяли по биомассе. Индекс Маргалефа рассчитывали по количеству клеток [10].

Уровень трофности озера определяли по индексу трофности Милиус [11]. Индекс сапробности рассчитывали по методу Пантле–Букк в модификации Сладечека [12]. Эколого-географический анализ проводили с использованием данных, приведенных в монографиях [2; 13].

Результаты и обсуждение

Характеристика видовой структуры фитопланктона

В акватории озера Заозерное выявлено 145 видовых и внутривидовых таксонов фитопланктона, принадлежащих 8 отделам: Bacillariophyta (50), Chlorophyta (36), Ochrophyta (18), Cyanobacteria (12), Euglenozoa (12), Miozoa (Dinophyceae) (8), Cryptophyta (5), Charophyta (4) (рис. 2). По количеству видов микроводорослей превалировал отдел Bacillariophyta (34,5% от общего числа видов). Следующими шли отделы Chlorophyta (24,8%) и Ochrophyta (12,4%). На остальные отделы приходилось в совокупности 28,3% микроводорослей.

 

Рисунок 2 – Таксономический состав фитопланктона озера Заозерное: А – общее число видовых таксонов фитопланктона в озере, %; Б – число видовых таксонов фитопланктона на станциях отбора проб, %

 

Распределение доминирующих отделов было сходным на станциях 1 и 4, а также на ст. 2 и ст. 3 (рис. 2: Б). Отметим, что только на ст. 2 и ст. 3 были отмечены водоросли, способные жить в крайне неблагоприятных условиях. Например, диатомея Diatoma tenuis Agardh, встреченная в озере-отстойнике каменноугольной шахты с минерализацией воды до 1 г/дм³ и высоким содержанием ионов хлора [14]; динофитовая водоросль Ceratium hirundinella (O.F. Müller) Dujardin, цветению которой благоприятствуют высокие значения Fe, фосфатов и сульфатов [15]; цианобактерии Snowella rosea (Snow) Elenk., предпочитающая эвтрофированные воды [16], и Oscillatoria limosa (Dillw.) Ag., являющаяся индикатором сильно загрязненных вод с индексом загрязнения 4 [17].

Количественные показатели фитопланктона

Распределение фитопланктона по численности и биомассе на разных участках озера показано в табл. 1. Максимальная численность фитопланктона наблюдалась на ст. 2 – 2,1 млн кл./л с преобладанием цианобактерий (38% от общей численности фитопланктона на станции) и зеленых водорослей (27%). Минимальная численность микроводорослей зарегистрирована на ст. 1 – 895,2 тыс. кл./л с абсолютным превалированием цианобактерий – 59%. Наиболее близкими по количеству клеток были ст. 3 и ст. 4, где численность составила 23% и 29% соответственно. Однако, если на ст. 3 преобладали в основном цианобактерии (52%), то на ст. 4 доминировали по численности 3 отдела: Cyanobacteria (28%), Chlorophyta (23%) и Cryptophyta (21%).

 

Таблица 1 – Численность и биомасса фитопланктона на разных станциях отбора проб

Отдел водорослей	Ст. 1		Ст. 2		Ст. 3		Ст. 4
	Биомасса	Численность	Биомасса	Численность	Биомасса	Численность	Биомасса	Численность
Bacillariophyta	77,3	105,6	154,3	234	91,1	182,4	187,1	234
Chlorophyta	18,5	141,6	58,8	566	25,1	248	60,9	418
Ochrophyta	8,9	65,6	22,6	316	7,5	80	26,1	218
Cyanobacteria	1,9	524	0,7	806	10,9	732,8	4,3	516
Euglenozoa	33,3	17,6	100,7	52	11,9	8	41,3	24
Miozoa	11,5	0,8	6	2	9,6	3,2	41,4	12
Cryptophyta	28,6	27,2	10	90	139,6	132,8	117,6	392
Charophyta	0,9	0,8	5	2	1	0	2,2	4
Мелкие жгутиковые	0,5	12,0	1,4	34,0	1,0	24,0	0,5	12,0
Итого:	181,4 ± 25	895,2 ± 167	359,5 ± 55	2102 ± 284	296,7 ± 49	1411,2 ± 233	481,4 ± 62	1830 ± 202

 

Биомасса фитопланктона изменялась от 0,18 мг/л на ст. 1 до 0,48 мг/л на ст. 4 (табл. 1). Станции 2 и 3 были наиболее близкими по биомассе 27% и 22% (от общей биомассы в озере) соответственно. На всех станциях значительный вклад в биомассу вносили представители отдела Bacillariophyta. Исключение составляла ст. 3, где в общую биомассу вносили значительный вклад водоросли из отдела Cryptophyta (47%), а на отдел Bacillariophyta приходился 31%. На ст. 2 заметную роль в биомассе играли представители Euglenozoa – 28%.

Доминантные виды

Одновременный учет доминирующих видов и таксономического состава планктонной альгофлоры позволяет дать более полную оценку распространения и способности к адаптации разных видов к изменяющимся условиям окружающей среды [3].

В исследуемом озере цианобактерия Aphanocapsa delicatissima West & G.S. West доминировала по численности на всех станциях – от 15,9% на ст. 3 до 37,5% на ст. 1 (рис. 3: А). Цианобактерия Aphanothece sp. была отмечена на трех станциях с наибольшим количеством на ст. 3 (28,3%), наименьшим – на ст. 2 (13,0%). Данные цианобактерии рассматриваются как потенциально токсичные виды, способные продуцировать гепатотоксичные циклические пептиды (нодулярины и микроцистины), представляющие риск для здоровья человека и животных [18]. Aphanocapsa delicatissima была отмечена в комплексе доминантов озера Кучане Пушкиногорского района Псковской области с мая по октябрь 2017 г. [9].

 

Рисунок 3 – Распределение доминирующих видов фитопланктона по численности (А) и биомассе (Б) на разных станциях отбора проб (1–4)

 

Охрофитовая водоросль Kephyrion rubri-claustri Conrad (10%) и криптофитовая водоросль Chroomonas acuta Utermöhl (=Komma caudata (L. Geitler) D.R.A. Hill.) (16,6%) доминировали по численности на ст. 2 и ст. 4 соответственно. Оба вида присутствовали на ст. 1 и 3 в небольшом количестве.

Kephyrion rubri-claustri – бентосный бореальный вид, индифферентный к pH. Классически его относят к олигосапробионтам. Однако данный вид широко распространен в водных объектах Омского Прииртышья и Западной Сибири, подверженных загрязнению органическими веществами и эвтрофикации [19]. Chroomonas acuta относится к β-мезосапробионтам, может встречаться в водоемах с различным уровнем трофности, толерантен к низким температурам и предпочитает воды с низкой прозрачностью [20].

Водоросли K. rubri-claustri и Ch. acuta не были обнаружены в озере Заозерное в 2015 г. [5].

Заметный вклад в численность фитопланктонного сообщества озера вносила зеленая водоросль Chlorella vulgaris Beijerinck, составляя в среднем по акватории порядка 120 тыс. кл./л, а криптофитовая Cryptomonas ovata Ehrenberg массово развивалась на ст. 3 (102,4 тыс. кл./л).

По биомассе (рис. 3: Б) доминирующими видами являлись центрические диатомовые водоросли Stephanodiscus hantzschii Grunow и Aulacoseira granulata (Ehrenberg) Simonsen. Пространственное распределение по озеру данных водорослей было неравномерным. S. hantzschii была отмечена на ст. 1 (10,7%) и ст. 2 (18,8%). A. granulata, являющаяся индикатором сильно загрязненных вод, присутствовала на ст. 2 (13,7%) и как единственная доминанта на ст. 3 (13,7%). Следует отметить, что в июне 2017 г. эта водоросль находилась в комплексе доминантов озера Маленец, расположенном относительно близко с озером Заозерное. Криптофитовая водоросль Cryptomonas ovata была единственным доминантом на ст. 4 (19,6%), на ст. 3 ее доля в биомассе достигала почти 44,0%, а на ст. 1 – 14,6%.

Разнообразие фитопланктона

Анализ степени сходства видового состава альгофлор по станциям с использованием индекса Сьеренсена–Чекановского (рис. 4) показал, что наиболее близки в видовом отношении оказались ст. 2 и ст. 3 (0,80), наименее – ст. 1 и ст. 4 (0,61). Общими для всех станций были 42 вида микроводорослей.

 

Рисунок 4 – Коэффициенты сходства видового состава фитопланктонных сообществ, отобранных на разных станциях (1–4)

 

Разнообразие и выравненность сообщества на разных участках озера оценивали с помощью индекса Шеннона [21]. Более высокие значения индекса свидетельствуют о большем видовом разнообразии и лучшем качестве воды [10]. Как видно из табл. 2, более высокие значения индекса Шеннона были на ст. 1 (1,60) и ст. 4 (1,62). Значения индекса для ст. 2. и ст. 3 было несколько ниже: 1,43 и 1,38 соответственно. Принято считать, что значения индекса в интервале 1,0–2,0 соответствуют умеренно загрязненному состоянию водной экосистемы.

 

Таблица 2 – Индексы видового разнообразия фитопланктона на разных станциях отбора проб

Индексы видового разнообразия	Станции отбора проб
	1	2	3	4
Индекс Шеннона	1,60	1,43	1,38	1,62
Индекс Симпсона	0,25	0,29	0,33	0,24
Индекс Маргалефа	15,15	9,28	9,79	11,98

 

Поскольку индекс Шеннона чувствителен даже к небольшим изменениям видового разнообразия, для более детального анализа был использован индекс Симпсона, слабо зависящий от видового богатства. Анализ значений показал, что на ст. 2 и ст. 3 степень доминирования в фитопланктонном сообществе выражена сильнее по сравнению со ст. 1 и ст. 4. Такую же динамику показал анализ значений индекса Маргалефа. Более низкие значения индекса наблюдались на ст. 2 и ст. 3, что свидетельствует о малом количестве видов на фоне небольшого количества особей.

Экологические особенности фитопланктона

Эколого-географический анализ показал, что по отношению к распространению в фитопланктонных сообществах озера Заозерное доминировали космополиты – 61,4% от общего числа видов. На бореальные формы приходилось 6,2%. Арктоальпийские, голарктические и циркумбореальные формы составляли в совокупности 3,5%. Не имело данных около 30,0% водорослей.

По приуроченности к местообитанию большинство микроводорослей относилось к планктонным формам – 54,5%. Было отмечено значительное количество планктонно-бентосных форм – 25,5%. На долю бентосных форм и обрастателей приходилось 15,9% и 4,1% соответственно.

По отношению к минерализации превалировали индифференты – 49,0%, а на долю галофилов и галофобов приходилось 11,7% и 1,4% соответственно. Был отмечен один мезогалоб – эвгленовая водоросль Euglena viridis (O.F. Müller) Ehrenberg.

По отношению к pH среды преобладали алкалифилы, предпочитающие слабощелочную реакцию воды (25,5%). На долю индифферентных форм приходилось 15,2%, ацидофилов – 3,4%. По данному показателю не имело данных больше половины обнаруженных видов – 55,9%.

По признаку реофильности большинство микроводорослей предпочитали стояче-текучие воды – 26,2%. Стоячие воды предпочитали 4,8%. Отмечен 1 представитель текучих вод – диатомовая Gomphonema parvulum Kütz. Большинство обнаруженных видов данных по показателю реофильности не имело – 68,3%.

Оценка качества воды

Для определения качества воды, уровня органического загрязнения и степени антропогенной нагрузки использовали общепринятые расчетные индексы, учитывающие общее разнообразие планктонной альгофлоры и наличие организмов, принадлежащих к индикаторным группам (табл. 3). Индекс трофности озера Заозерное по Милиус варьировал от 27,63 на ст. 1 до 37,49 на ст. 4 (средний индекс трофности составил 33,06), что соответствует олиготрофному типу водоема.

 

Таблица 3 – Значения индексов трофности и сапробности озера Заозерное

Индексы	Станции				Среднее
	1	2	3	4
Индекс трофности	27,63	34,54	32,59	37,49	33,06 ± 4,14
Индекс сапробности	2,21	2,13	2,23	2,10	2,17 ± 0,06

 

Согласно сапробиологическому анализу, большая часть микроводорослей относилась к β-мезосапробионтам – 39,6% от общего числа видов-индикаторов. Водоросли, предпочитающие чистые воды, составляли 13,5%, загрязненные – 8,3% (α- и р-мезосапробионты). На переходные формы приходилось 39,6%. Индекс сапробности по Пантле–Букк в зависимости от станции изменялся незначительно и в среднем составил 2,17.

Заключение

В работе проведен анализ структуры и биоразнообразия фитопланктонного сообщества для оценки антропогенной нагрузки на озеро Заозерное через год после признания территории водоема памятником природы. Установлено почти двукратное увеличение видового богатства в 2017 г. по сравнению с 2015 г. [5], что указывает на значительное снижение антропогенной нагрузки. Доминирующий комплекс остался неизменным – диатомово-зеленым. Однако стоит отметить, что произошло двукратное снижение представителей отдела Euglenozoa с 16,7% (2015 г.) до 8,3% (2017 г.) и снижение на 40% представителей Cyanobacteria – с 14% до 8,3%.

Выявлены различия в структуре фитопланктонного сообщества в разных частях озера. Наименьшее сходство видового состава водорослей и наибольшее количество видов отмечалось на ст. 1 и ст. 4. Наибольшее сходство видового состава при низком числе зарегистрированных видов выявлено между ст. 2 и ст. 3. Значения индексов Шеннона, Симпсона и Маргалефа показали одинаковую динамику, указывающую на большее разнообразие и выравненность сообществ фитопланктона на ст. 1 и ст. 4, по сравнению со ст. 2 и ст. 3.

В 2015 году было выявлено 4 редких видах водорослей для водоемов Северо-Западного региона [5]. В нашем исследовании зарегистрировано только два – Anabaena sphaerica Bornet & Flahault (Cyanobacteria) и Phacus monilatus (A. Stokes) Lemmerman (Euglenozoa). Водоросли Xanthidium armatum Brébisson ex Ralfs (Charophyta) и Cymbellafalsa diluviana (Krasske) Lange-Bertalot & Metzeltin (Bacillariophyta) обнаружены не были.

Воды озера Заозерное в июне 2017 г. относились к олиготрофному типу и 3 классу качества. Преобладание β-мезосапробионтов среди видов-индикаторов указывает на умеренное загрязнение водоема.

About the authors

Tatiana Viktorovna Drozdenko

Pskov State University

Author for correspondence.
Email: tboichuk@mail.ru

candidate of biological sciences, associate professor of Ecology and Experimental Biology Department, senior researcher of Integrated Environmental Research Laboratory

Russian Federation, Pskov

Alena Aleksandrovna Volgusheva

Lomonosov Moscow State University

Email: volgusheva_alena@mail.ru

candidate of biological sciences, senior researcher of Biophysics Department

Russian Federation, Moscow

References

Supplementary files