Fauna and ecology of mining flies of the genus Phytomyza (Diptera: Agromyzidae) in Nagorno-Karabakh

Full Text

Введение

Phytomyza Fallen – самый большой род семейства Agromyzidae (Diptera), который включает более чем 530 видов [1; 2]. Роду характерны следующие признаки: орбитальные щетинки направлены вперед, коста заканчивается на границе жилки R₄₊₅, вторая поперечная жилка (dm-cu) отсутствует. Однако есть ряд видов, для дифференциации которых вышеперечисленные признаки недостаточны, так как многие представители рода отличаются своей формой и цветом тела, размером головы, половым аппаратом, личиночными свойствами, а также окраской и формой куколок. Род Phytomyza довольно схож с родами Napomyza и Chromatomyia, что создает определенные трудности с точным определением видовой принадлежности [3; 4].

Большинство представителей родов Chromatomyia и Phytomyza окукливаются внутри мины и имеют тапочкообразную форму куколки, а некоторые виды окукливаются в почве. Несмотря на разницу в поведении окукливания, взрослые особи рода Chromatomyia по внешним признакам не отличаются от имаго видов Phytomyza. В.К. Бражников [5] и Г.Ч.Д. Гриффитс [6] род Chromatomyia рассматривали в качестве подрода рода Phytomyza. Необходимо отметить, что, согласно исследованиям ряда авторов [1; 7], минирующие мухи рода Chromatomyia Hardy относятся, возможно, к нескольким неродственным, дальним парафилетичным и полифилетичным группам рода Phytomyza.

Несмотря на то, что большинство агромизид в Европе не включены в список карантинных видов, некоторые из них рассматриваются как опасные вредители растений. Многочисленныe семейства растений – луковые (Alliaceae), бурачниковые (Boraginaceae), колокольчиковые (Campanulaceae), сложноцветные (Asteraceae), крестоцветные (Brassicaceae), буковые (Fagaceae), злаковые (Poaceae), яснотковые (Lamiaceae), бобовые (Fabaceae), мальвовые (Malvaceae), маковые (Papaveraceae), подорожниковые (Plantaginaceae), лютиковые (Ranunculaceae), крушиновые (Rhamnaceae), розовые (Rosaceae), норичниковые (Scrophulariaceae), паслёновые (Solanaceae), вербеновые (Verbenaceae) зонтичные (Apiaceae), крапивные (Urticaceae) и др. – включены в состав растений-хозяев агромизид [3; 8].

Изучение минирующих мух рода Phytomyza, имеющих важное научное и практическое значение, в Нагорном Карабахе проведено впервые.

Материал и методы исследования

Материалом исследования послужили собранные из разных регионов Нагорного Карабаха листья растений с минами, развивающимися в них личинками, куколками и выведенными из них имаго минирующих мух. Сбор и статистическая обработка материала осуществлялись общепринятыми для семейства Agromyzidae методами [9–11]. Экстенсивность повреждения определялась путем определения количества поврежденных растений (%), а интенсивность – числом поврежденных листьев (%) на одном растении. Изучение внешнего строения минирующих мух, а также их идентификация по строению гениталий самцов, проводились с использованием цифрового микроскопа XSZ-0800 на базе лаборатории биологии Арцахского государственного университета. Для просветления тканей отделенное брюшко самца в течение 5 мин. кипятилось в 10%-м растворе едкого натра (NaOH) либо оставлялось на ночь в холодном растворе NaOH (10%). После этого брюшко помещалось в емкость с дистиллированной водой и добавлялась капля 5% уксусной кислоты. Затем брюшко переносилось в 70%-й раствор этилового спирта и с помощью препаровальной иглы отделялось от окружающих мембран, кутикулы и мышц [12]. Для дифференциации вида учитывались растения-хозяева, мины, форма выделений личинки (точечная или нитевидная), расположение и количество дыхалец личинок и куколок, строение крыла, хетотаксия головы и груди [13–17].

Результаты исследования и их обсуждение

Минирующие мухи рода Phytomyza предпочитают местообитания с умеренным климатом, а в субтропических и тропических условиях встречаются в прохладных горных и высокогорных местах [18]. В результате проведенных исследований было выявлено 3 вида, принадлежащих к роду Phytomyza: Phytomyza horticola (Goureau, 1851), Ph. lappae (Goureau, 1851), Ph. plantaginis (Robineau-Desvoidy, 1851).

Phytomyza horticola Goureau, 1851 / Chromatomyia horticola Goureau, 1851

Вид Ph. horticola относится к группе Phytomyza syngenesiae [19]. Будучи всеядном видом, Ph. horticola чаще всего минирует виды растений из семейств крестоцветных (Brassicaceae), бобовых (Fabaceae) и сложноцветных (Asteraceae). Ph. horticola, минируя молодые листья, замедляет рост растения и образование цветка и считается серьезным сельскохозяйственным вредителем, так как может нанести большой вред как культурным, лекарственным, так и декоративным растениям. Представители рода Phytomyza предпочитают молодые листья: у старых листьев эпидермис, столбчатая и губчатая паренхима уплотнены [20]. Спустя несколько (4–5) дней после откладки яиц появляются личинки. Личинки вида Ph. horticola образуют беловатые линейные мины. Выделения личинок представляет собой кучки в виде точек, которые расположены друг от друга на равном расстоянии. Мины начинают формироваться на верхней поверхности листовой пластины, затем личинки, переходя на обратную сторону листа, окукливаются по краям листа или по длине жилок. Куколка белая, передние дыхальца проникают в эпидермис растения. Задние дыхальца куколки состоят из 10–12 пор (рис. 1: В). Количество минирующих личинок на одном листе зависит от размера поверхности листовой пластинки.

Длина тела самки достигает 2,6 мм, орбитальные щетинки наклонены вперед. Лоб шире глаз в 2 раза и сбоку не выпячен от них. Имеется одна пара нижних орбитальных (ori) и 2 равные верхние орбитальные (ors) щетинки, акростихальные щетинки (acr) обычно отсутствуют (рис. 1: А). Третий антенный сегмент круглый, черный, покрыт короткими волосками. Щупальца (palps) черные. По имеющимся данным, максимальная длина крыла самцов составляет 2,2 мм, а у самок – 2,6 мм. Коста заканчивается на границе жилки R₄₊₅. Вершинный отрезок крыла находится рядом с жилкой M₁₊₂ и вдали от жилки R₄₊₅. Вторая поперечная жилка (dm-cu) отсутствует, жужжальца желтые. Спинка (mesonotum) матово-серая, с сильными 3 + 1 дорсоцентральными (dc) щетинками. Передний верхний участок тазика (coxae) и вертлуг (trochanter) коричнево-желтоватые или темные, бедро черное, в верхнем участке – желтое, колени желтые, голень и лапка черные [21]. Дистифаллус довольно развитый, расходящийся от основания, имеет V-образный вид (рис. 1: Б).

Из таблицы 1 можно заключить, что на длительность развития личинки и куколки влияет температура окружающей среды, однако в зависимости от вида растений существует оптимальная температура, вне пределов которой продолжительность развития личинок и куколок либо увеличивается, либо они прекращают свое развитие.

Имаго минирующих мух Ph. horticola были выявлены также на таких растениях, как цинния изящная (Zinnia elegans Jacq.), латук Шэ (Lactuca chaixii Vill.), шток-роза обыкновенная (Alcea rosea L.), желтушник левкойный (Erysimum cheiranthoides L.).

При определении длины мин выяснилось, что на верхней поверхности листа мины более короткие, чем на нижней. Например, у растения Sonchus arvensis длина мины на верхней поверхности листовой пластины составляет 9 см, на нижней поверхности – 13 см, у растения Dahlia pinnata длина мины на верхней поверхности листовой пластины колеблется в пределах 5,3–10,9 см, а длина мин на обеих поверхностях – 9,5–11,3 см. Показатели интенсивности и экстенсивности повреждения растений и их листьев указывают на всеядность вида (рис. 2: А). Высокие проценты экстенсивности и интенсивности повреждения зафиксированы преимущественно в группе сорняков у растения осот полевой (Sonchus arvensis) – интенсивность повреждения составляет 96%, экстенсивность – 85%, в группе дикорастущих у растений бодяк полевой (Cirsium arvense) – соответственно 85% и 80%, одуванчик лекарственный (Taraxacum officinale) – 70% и 85%, вербена лекарственная (Verbena officinalis) – 95% и 90%, в группе овощных культурных растений у лука репчатого (Allium cepa) – интенсивность – 40–45%, экстенсивность – 90–95%, в группе декоративных культурных растений у нивяника наибольшего (Leucanthemum maximum) – интенсивность – 60–70%, экстенсивность – 80% (табл. 1).

 

Рисунок 1 – Ph. horticola: А – внешний вид, Б – половой аппарат, В – задние дыхальца куколки

 

Таблица 1 – Экологическая характеристика минирующих мух Ph. horticola

Группы растений	Вид растения	Длительность развития, дни		Длина мины, см	Поврежденность, %
		личинок	куколок		листьев	растений
Сорняки	Sonchus arvensis L.	5 (+24 ± 1°C)*	8–10 (+24 ± 1°C)	7,5–13	96	85
	Brassica campestris L.	5 (+24 ± 1°C)	8 (+25 ± 1°C)	8,7–10,5	65	75
	Sisymbrium loeselii L.	4 (+26 ± 1°C)	8–9 (+25 ± 1°C)	5–9,3	40–50	50–60
	Galinsoga parviflora Cav.	5 (+25 ± 1°C)	7–9 (+26 ± 1°C)	8,5–10	40	50
Дикорастущие	Cirsium arvense (L.) Scop.	6 (+12…+18°C)	9–10 (+23 ± 1°C)	7,5–10	85	80
	Taraxacum officinale Wigg.	5 (+24 ± 1°C)	8–9 (+25 ± 1°C)	7,8–11	70	85
	Verbena officinalis L.	4–5 (+25 ± 1°C)	7–8 (+26 ± 1°C)	7–11,6	95	90
	Malva sylvestris L.	5 (+25 ± 1°C)	6–8 (+26 ± 1°C)	4,2–9,5	60–70	60
	Alliaria petiolata (Bieb.) Cavara et Grande	5–6 (+24 ± 1°C)	8 (+26 ± 1°C)	5,2–6,8	65–70	75
Овощные культурные растения	Brassica oleracea L.	6 (+23 ± 1°C)	7–8 (+26 ± 1°C)	9,2–10,2	25–30	40
	Cucumis sativus L.	4–5 (+25 ± 1°C)	8 (+26 ± 1°C)	9,5–12,8	35–40	40–45
	Phaseolus vulgaris L.	4–5 (+25 ± 1°C)	7–8 (+26 ± 1°C)	8,5–12,5	50	55
	Cucurbita maxima L.	4–5 (+25 ± 1°C)	8–9 (+25 ± 1°C)	9,3–10,6	40	45–50
	Allium cepa L.**	5 (+24 ± 1°C)	8–10 (+25 ± 1°C)	–	40–45	90–95
	Raphanus sativus L.	4–5 (+25 ± 1°C)	8–10 (+25 ± 1°C)	5,3–7,1	30	45
Декоративные культурные растения	Leucanthemum maximum Ramond (DC.)	4–5 (+25 ± 1°C)	8–10 (+25 ± 1°C)	5,3–11,1	60–70	80
	Dahlia pinnata Cav.	5 (+25 ± 1°C)	8–9 (+25 ± 1°C)	5,3–11,3	50	60

Примечание. * – в скобках температурные условия; ** – на листьях лука точную длину мин не удалось определить.

 

Рисунок 2 – Типы мин: А – мины Ph. horticola на листе Sonchus arvensis; Б – мины Ph. plantaginis на листе Plantago mayor; В – мины Ph. lappae на листе Arctium lappa

 

Морфометрические измерения вида Ph. horticola показали, что длина тела и крыльев у самок превышает таковую у самцов (P > 0,999) (табл. 2).

 

Таблица 2 – Результаты морфометрических измерений вида Ph. horticola

Морфометрические показатели	пол	n	M, мм	m, мм	σ, мм	Cv, %	tst
Длина тела	♂	48	1,86	0,02	0,15	7,9	P > 0,999
	♀	65	2,2	0,02	0,2	9,0
Длина крыла	♂	48	1,92	0,02	0,14	7,2	P > 0,999
	♀	65	2,3	0,03	0,2	9,06

 

Phytomyza plantaginis (Robineau-Desvoidy, 1851)

Мины Phytomyza plantaginis были обнаружены на листьях подорожника большого (Plantago mayor). У Ph. plantaginis третий сегмент антенны имеет квадратообразную форму, несколько расширен, акростихальные щетинки (acr) отсутствуют или имеют 1–2 щетинки, среднеспинка (mesonotum) серая, тазик желтый. Грудь по бокам темная, верхний край мезоплевры – желтый. Имеется лишь 1 пара нижних орбитальных щетинок (ori) и 2 равные верхние орбитальные щетинки (ors), 3 + 1 дорсоцентральные (dc) щетинки (рис. 3: А). Цвет первого и второго сегмента антенны изменчив: от серого до светло-желтоватого, а третий сегмент – черный. Лоб, щеки и лицо светло-желтоватые, задний край глаза черный, наружные (vte) и внутренние (vti) теменные щетинки находятся на черном фоне. Бедро – черное, с желтоватыми коленами, голень и лапка – черные. Коста заканчивается на границе жилки R₄₊₅. Вторая поперечная жилка (dm-cu) отсутствует. Длина крыла у самок достигает 2 мм. Жужжальца желтые [22]. Эдеагус самца показан на рис. 3: Б.

Личинки образуют беловатые, узкие, линейные мины как на верхней, так и на нижней поверхности листовой пластинки, а также и на черешке (рис. 2: Б). На нижней поверхности листа мины более длинные – 11,5–13 см, а на верхней поверхности размеры их колеблются в пределах 9–10,5 см. Частицы выделений личинок более крупные и расположены далеко друг от друга. Развитие личинки при температуре +24 ± 1°C длится 5–6 дней. Окукливаются в конце мины, около главной и боковых жилок или на поверхности черешка, выпячивая передние черные дыхальца из эпидермиса. Задние дыхальца куколки состоят из 12 пор (рис. 3: В). Развитие куколки длится 7–13 дней и зависит от температуры окружающей среды: при температуре +22 ± 1°C развитие длится 13 дней. Интенсивность поврежденности растений и их листьев составляет, соответственно, 80%, а экстенсивность – 90%.

 

Рисунок 3 – Ph. plantaginis: А – внешний вид, Б – эдеагус сбоку, В – задние дыхальца куколки

 

В таблице 3 представлены показатели длины тела и крыла у Ph. plantaginis, которые также указывают на превалирование морфометрических показателей у самок (P > 0,999).

 

Таблица 3 – Результаты морфометрических измерений вида Phytomyza plantaginis

Морфометрические показатели	пол	n	M, мм	m, мм	σ, мм	Cv, %	tst
Длина тела	♂	8	1,6	0,03	0,09	5,6	P > 0,999
	♀	10	1,91	0,03	0,09	4,6
Длина крыла	♂	8	1,4	0,03	0,09	6,2	P > 0,999
	♀	10	1,82	0,05	0,15	8,5

 

Phytomyza lappae (Goureau, 1851)

Личинки Phytomyza lappae обнаружены на поврежденных листьях лопуха большого (Arctium lappa), собранных у берега реки Хачен, Мартакертского района. Взрослые особи имеют две верхние орбитальные щетинки, акростихальные щетинки (acr) расположены в 5–6 рядов (рис. 4: А), третий сегмент антенны продолговатый и черный, а первый и второй – сравнительно светлого оттенка, ариста длинная. Коста оканчивается на границе жилки R₄₊₅. Вторая поперечная жилка (dm-cu) отсутствует. У изученных видов длина крыла колеблется в пределах 1,8–2,2 мм. Лоб полностью желтый, внутренние (vti) теменные щетинки находятся на желтом фоне, а наружные (vte) – на коричневом. Мезоскутум черно-серый, матовый, боковая сторона, включая дорсальную половину мезоплевры, – беловато-желтая, тазик и бедро – черные, коленки желтые [23; 24]. Эдеагус самца показан с вентральной стороны на рис. 4: Б.

На верхней поверхности листовой пластинки, по длине жилок, личинки образуют длинные, белые линейные мины, часто имеющие угловатый вид (рис. 2: В). На одном листе можно обнаружить многочисленных личинок, которые, однако, не проходят через жилки листа. Выделения личинки представляют собой сравнительно большие частички, которые расположены на левой или правой стороне мины. Развитие личинки при температуре +26 ± 1°C длится 4–5 суток. Окукливаются в почве (при относительной её влажности 65 ± 5%). Куколки черные, каждое из задних дыхалец имеет форму неправильного эллипса, с 20–28 порами (рис. 4: В). Развитие куколки длится 10–13 дней при +25 ± 1°C. Поврежденность растений и листьев лопуха большого личинками Phytomyza lappae составляет, соответственно 50 и 95%.

Заключение

Проведенные исследования позволяют заключить, что Ph. horticola считается часто встречающимся всеядным видом, который заражает около 21 видов растений, принадлежащих к 7 растительным семействам. Об этом свидетельствуют показатели интенсивности и экстенсивности у различных видов растений (Cirsium arvense, Sonchus arvensis, Taraxacum officinale, Verbena officinalis, Allium cepa). Минирующие мухи двух других видов встречаются сравнительно меньше и являются монофагами. Вид Ph. plantaginis встречается исключительно у растительного вида Plantago mayor, интенсивность зараженности которого составляет 80%, а экстенсивность – 90%. Вид Ph. lappae тесно связан с растительным видом Arctium lappa, интенсивность зараженности которого составляет 50%, экстенсивность – 95%. Морфометрические измерения указанных видов показали, что у вида Ph. horticola и Ph. plantaginis половой диморфизм в показателях длины тела и крыльев ярко выражен и заключаются в превалирование данных у самок.

 

Рисунок 4 – Phytomyza lappae: А – внешний вид, Б – вентральный вид эдеагуса, В – задние дыхальца куколки

 

Как выяснилось, у двух видов агромизид (Ph. horticola, Ph. plantaginis) длина мин на нижней поверхности листовой пластины в 1,4–1,5 раз длиннее, чем на верхней поверхности. Например, у растения Plantago mayor длина мины на верхней поверхности листовой пластины составляет 9–10,5 см, на нижней поверхности – 11,5–13 см. Вероятно, это связано с высоким содержанием хлорофилла в клетках столбчатой паренхимы. Личинки Ph. lappae образуют мины только на верхним поверхности листа.

С учетом причиняемого значительного вреда личинок вида Ph. horticola группе овощных культурных растений, в особенности растению лук репчатый (Allium cepa), его можно внести в список вредителей лука. Высокая же поврежденность листьев сорных растений личинками Ph. horticola свидетельствует о перспективности применения этого минера в борьбе с сорняками. Относительно двух других видов можно утверждать, что, в отличие от предыдущего, минирующие мухи Ph. plantaginis и Ph. lappae менее вредоносны, однако в случае наличия благоприятных условий, а также беспрепятственного развития личинок и куколок могут привести даже к полному высыханию растений-хозяев.

About the authors

Nonna Musheghovna Grigoryan

Artsakh State University

Email: nonna.grigoryan.88@mail.ru

postgraduate student of Biology and Chemistry Department

Stepanakert

Varuzhan Stepanovich Hovhannisyan

Armenian State Pedagogical University after Khachatur Abovyan

Email: varugh_zool52@mail.ru

doctor of biological sciences, professor of Ecology and Sustainable Development Department

Armenia, Yerevan

Hasmik Grigoryevna Galstyan

Artsakh State University

Email: ghg77@mail.ru

doctor of biological sciences, associate professor of Biology and Chemistry Department

Stepanakert

Karine Valerievna Balayan

Artsakh State University

Author for correspondence.
Email: balayan-karine@mail.ru

candidate of biological sciences, associate professor of Biology and Chemistry Department

Stepanakert

References

Supplementary files