Сезонная антимикробная активность летучих выделений представителей рода Begonia L. (Begoniaceae)
- Авторы: Цыбуля Н.В.1, Фершалова Т.Д.1
-
Учреждения:
- Центральный сибирский ботанический сад СО РАН
- Выпуск: Том 10, № 1 (2021)
- Страницы: 167-172
- Раздел: Общая биология
- URL: https://snv63.ru/2309-4370/article/view/70437
- DOI: https://doi.org/10.17816/snv2021101126
- ID: 70437
Цитировать
Полный текст
Аннотация
Статья продолжает многолетние комплексные исследования многочисленных таксонов тропического рода Begonia, позволяющие на основании выявленных морфологических, ритмологических и биохимических признаков оценить адаптивные возможности представителей этого рода. Изучение антимикробной активности интактных растений и различных фракций их экстрактов позволило выделить несколько перспективных представителей рода в отношении широкого спектра тестовых микроорганизмов. Использование этих растений в составе фитомодулей в детских учреждениях привело к существенному снижению общей микробной загрязненности воздушной среды. В работе представлены результаты экспериментального исследования сезонной антимикробной активности 13 видов и 8 гибридов. Оценка фитонцидной активности проведена с использованием метода «опарения» летучими соединениями листьев штриховых посевов микробных тест-культур – бактерий Staphylococcus epidermidis, Esсherichia coli и грибов Candida albicans. Установлено, что 95% бегоний отличаются выраженной активностью в отношении к бактериям S. epidermidis, 48% – к бактериям E. coli и 43% – к грибам Candida albicans. Отмечена сезонная специфичность антимикробного действия бегоний: наибольшее ингибирование роста колоний бактерий S. epidermidis наблюдается в весенне-летний период в фазу интенсивного роста, а E. coli осенне-зимний период в фазу умеренного роста. Выявлены таксоны с выраженным, продолжительным и универсальным антимикробным действием в отношении к исследованным тест-объектам для практического озеленения различных типов интерьеров. Полученные данные могут служить основой для дальнейшего исследования химического состава летучих экзометаболитов на примере представителей секций Gireoudia и Coelocentrum, показавших высокую антимикробную активность к S. epidermidis и E. coli.
Полный текст
Введение
Представители рода бегония (Begonia L.) составляют одну из крупных систематических коллекций в фондовых оранжереях Центрального сибирского ботанического сада СО РАН (ЦCБС) (г. Новосибирск). Более 20 лет проводятся исследования этих растений в различных аспектах: ритмологическом, онтогенетическом, адаптивном, морфологическом, фитохимическом, возможности их использования в экологическом фитодизайне. Выявление биологических особенностей, оценка адаптивных возможностей при интродукции позволяют выделить перспективные виды и культивары, расширить ассортимент для озеленения интерьеров различного назначения [1].
Места естественного произрастания большинства бегоний – регионы с тропическим климатом: Юго-Восточная Азия, Центральная и Южная Америка. Поэтому при культивировании в оранжереях и интерьерах они не имеют выраженного периода покоя и относятся к группе постоянно растущих растений без ритма в структуре побегов или неопределенным ритмом [2]. Для использования бегоний в озеленение интерьеров это актуально, т.к. в период вегетации растений наблюдается максимальная летучесть выделяемых веществ, обладающих антимикробной активностью [3].
Проведено испытание некоторых представителей рода бегония в экологическом фитодизайне с включением их в фитомодули, размещенные в детских учреждениях. При установке фитонцидных растений достигнуто существенное снижение общей микробной загрязненности воздушной среды [4].
Морфологическое исследование покровных тканей листьев бегоний позволило выявить локализацию на них железистых трихом, выполняющих защитную функцию, секретирующих липофильные вещества, в состав которых входят водорастворимые флавоноиды, поступающие в результате их активного транспорта из тканей листа через проводящую систему [5]. Изучено содержание флавоноидов (в том числе экссудативных) листьев трех видов рода Begonia L., определена антимикробная активность экссудатов листьев. Показано, что наличие антимикробных свойств связано также с содержанием О-гликозидов и нетипичных агликонов флавоноидов, что создает основу для прогнозирования cанирующих свойств интродуцентов [6].
Проведено сравнительное изучение фитонцидности интактных растений и фракций их экстрактов и установлено, что все исследованные образцы бегоний проявили выраженную антимикробную активность в отношении грамположительных тест-объектов (S. epidermidis, Streptococcus pyogenes) и незначительную в отношении грамотрицательных тест-объектов (в том числе Pseudomonas aeruginosa) и грибов C. albicans [7]. Водные этанольные экстракты растений проявили антимикробное действие в отношении контрольных штаммов Bacillus subtilis, S. pyogenes и S. aureus [6]. Нами были получены экспериментальные данные о противомикробной активности летучих экзометаболитов растений из семейств Araceae и Araliaceae, которые свидетельствуют об их сезонной видоспецифичности к тест-объектам [8].
Цель исследования: сравнительная оценка фитонцидности в течение года некоторых представителей рода Begonia при интродукции в условиях закрытого грунта Западной Сибири в зависимости от их таксономической принадлежности.
Материал и методы
Для экспериментального исследования привлечены 21 представитель рода Begonia: 13 видов и 8 гибридов, относящиеся к восьми секциям по классификации J. Doorenbos [9] (табл. 1).
Оценка фитонцидности проведена с использованием метода «опарения» летучими соединениями листьев штриховых посевов микробных тест-культур – грамположительных бактерий S. epidermidis (ATCC 25923), грамотрицательных бактерий E. coli (ATCC 25922) и дрожжеподобных грибов C. albicans (ATCC 10231) [10]. Посевы микроорганизмов проводили в чашках Петри: на поверхность агаризованной среды для культивирования микроорганизмов (ГРМ-агар) в верхнюю чашку, разделенную на 3 сектора, высевали суточную культуру тест-микробов микробиологической петлей диаметром 2 мм. В нижней чашке равномерно распределяли свежесобранные листья растений, исключая их контакт с питательной средой. Каждый образец растений испытывался в 3 повторностях. Листья для исследований собирали с одних и тех же растений в разные периоды их сезонного развития: во время интенсивного или умеренного роста побегов и листьев, бутонизации, цветения, формирования плодов и семян. Опарение посевов микроорганизмов летучими выделениями растений происходило с 12 до 16 ч., после чего контрольные и опытные чашки Петри помещали на 18–20 ч. в термостат с температурой +37°С [11]. Антимикробное действие летучих веществ оценивали в сравнении с контрольными посевами по следующей шкале [12]: 0 баллов – отсутствие действия (сплошной рост микробной культуры); 1 балл – слабое действие (угнетение роста культуры в средней части посевов не более 20–30% длины штриха); 2 балла – умеренное действие (угнетение роста культуры до 40–50% длины штриха); 3 балла – сильное действие (незначительный рост культуры на концах штриха); 4 балла – очень сильное действие (практически полное отсутствие роста микробной культуры). Ранжирование таксонов по степени антимикробной активности было проведено с учетом среднего балла за вегетационный период в отношении к каждому тест-объекту и ко всем тест-объектам по шкале: 0,4–1,4 балла – низкая активность, 1,5–2,0 – умеренная, 2,1–2,5 – высокая, 2,6 балла и выше – очень высокая активность. Под выраженной активностью летучих соединений растений понимали активность с оценкой 1,5 балла и выше.
Результаты и обсуждение
При анализе полученных экспериментальных данных установлено, что в отношении тест-микробов большинство таксонов характеризуются сезонным варьированием изучаемого признака. На рисунках 1–3 приведены значения в баллах сезонной фитонцидной активности к тест-микробам за каждый период исследования (январь-февраль, март-апрель, май-июнь, июль-август, сентябрь-октябрь, ноябрь-декабрь) исследуемых бегоний, сгруппированных по секциям.
К исследованным тест-бактериям стафилококка у 90% образцов бегоний наблюдалась высокая и умеренная активность (средний балл 2,1) в весенне-летний период, в осенне-зимний период активность снижалась до умеренной (1,6 баллов), а в январе-феврале снова возрастала (2,1 балла). Максимально высокую степень ингибирования колоний бактерий S. epidermidis проявили таксоны секции Gireoudea (средняя оценка за год 2,2 балла). Продолжительную, выраженную активность в течение всего года к стафилококку наблюдали у таксонов секции Gireoudea (за исключением B. × erythrophylla и B. peltata), межсекционного гибрида B. × pseudophyllomaniaca (2,5 балла), бегоний из других секций: B. malabarica (2,3 балла), B. fischeri (2,2 балла), B. obscura (2,2 балла), B. rex (2,0 балла) (рис. 1, табл. 1).
Рисунок 1 – Сезонная антимикробная активность интактных листьев бегоний к тест-бактериям Stachylococcus epidermidis
К кишечной палочке у 70% бегоний отмечено возрастание фитонцидной активности от низкой до умеренной в осенне-зимний период. Повышение активности наблюдалось у большинства таксонов секции Gireoudea и у образцов бегоний: B. malabarica, В. maculata, B. ‘Нerimperia’. У вида B. masoniana, представителя секции Coelocentrum, отмечена продолжительная активность к кишечной палочке (рис. 2).
Рисунок 2 – Сезонная антимикробная активность летучих выделений интактных листьев бегоний к тест-бактерии Escherichia coli
Антифунгальная активность у представителей рода Begonia не имела сезонной зависимости. Максимальная фунгицидная активность зафиксирована у видов: B. caroliniifolia, B. heracleifolia, B. bowerae (секция Gireoudea), B. cucullata (Begonia) и B. masoniana (Coelocentrum) (табл. 1). Продолжительная активность к грибам C. albicans отмечена у гибрида B. ‘Blak Magic’ (рис. 3).
Рисунок 3 – Сезонная антимикробная активность летучих выделений интактных листьев бегоний к грибам Candida albicans
В таблице 1 представлены таксономическая классификация бегоний по секциям и количественные (сумма баллов за год и средний балл) и качественные показатели специфичности антимикробной активности.
Таким образом, отмечена микробная специфичность растений рода бегония к тест-объектам: все таксоны проявили активность к S. epidermidis, но в разной степени и в зависимости от сезона. Отсутствие активности в разные сезоны года к E. coli отмечено у 8 бегоний, к C. аlbicans у 7 бегоний.
По результатам оценки числа случаев фитонцидной активности в течение года выявлено, что выраженная активность к бактериям S. epidermidis наблюдается у 62% образцов бегоний, в отношении бактерии E. coli – у 41%, грибов C. аlbicans – 26% (средний балл соответственно 1,8; 1,3; 1,2) (табл. 1).
Таблица 1 – Антимикробная активность представителей рода Begonia к тест-объектам
№ | Виды, гибриды | Антимикробная активность к тест-объектам | |||
средний балл | Сумма баллов за год | ||||
Staphylococcus epidermidis | Escherichia coli | Candida albicans | |||
Gireoudia | |||||
1 | B. caroliniifolia Reg. | 2,2 | 2,2 | 1,8 | 33 |
2 | B. heracleifolia Cham. & Schltdl. | 2,3 | 1,5 | 1,5 | 32 |
3 | B. bowerae Ziesenh. | 2,7 | 1,5 | 1,5 | 33 |
4 | B. × ricinifolia A. Dietr. | 2,2 | 1,4 | 1,1 | 26 |
5 | B.× erythrophylla Herincq | 1,6 | 1,5 | 1,3 | 23 |
6 | B. peltata Otto & Dietr. | 1,7 | 1,0 | 1,0 | 22 |
Begonia | |||||
7 | B. cucullata Willd. | 1,7 | 1,7 | 1,7 | 24 |
8 | B. fischeri Schrank | 2,2 | 1,2 | 1,2 | 26 |
9 | B. × semperflorens Link & Otto | 1,7 | 0,3 | 1,0 | 19 |
Platycentrum | |||||
10 | B. rex Putz. | 2,0 | 1,0 | 1,5 | 28 |
11 | B. hatacoa Buch.-Ham. ex D. Don | 1,3 | 1,3 | 0,5 | 19 |
Pritzelia | |||||
12 | B. obscura Brade | 2,2 | 1,0 | 1,5 | 27 |
Gaerdtia | |||||
13 | B. maculata Raddi | 1,5 | 1,0 | 1,2 | 24 |
14 | B. ‘Corallina de Lucerna’ hort. | 1,5 | 1,7 | 1,3 | 25 |
Coelocentrum | |||||
15 | B. masoniana Irmsch. ex Ziesenh. | 1,5 | 2,2 | 1,7 | 31 |
Wageneria | |||||
16 | B. convolvulacea (Klotzsch) A.DC. | 1,5 | 0,8 | 0,3 | 19 |
Ruizopavonia | |||||
17 | B. holtonis A.DC. | 1,5 | 1,5 | 1,5 | 30 |
18 | B. malabarica Lam. | 2,3 | 1,7 | 1,0 | 27 |
межсекционные гибриды: | |||||
19 | B. × pseudophyllomaniaca A.E. Lange | 2,5 | 0,7 | 1,2 | 27 |
20 | B. ‘Нerimperia’ hort. | 1,7 | 1,5 | 1,2 | 27 |
21 | B ‘Blak Magic’ hort. | 1,7 | 0,5 | 2,0 | 25 |
| Средний балл за год: | 1,8 | 1,3 | 1,2 |
|
В интродукционном эксперименте изученные представители бегоний являются быстрорастущими, неприхотливыми и устойчивыми к условиям интерьеров. В закрытом грунте у всех тестируемых бегоний отсутствует выраженный период покоя. Наблюдается непрерывный прирост с двумя-тремя периодами интенсивного роста (весенне-летний) и умеренный (осенне-зимний) или равномерный умеренный рост в весенне-летний период и интенсивный рост в осенне-зимний период.
Выраженная и максимальная фитонцидность летучих выделений растений к бактериям S. epidermidis наблюдалась большую часть года и в период интенсивного роста (44 случая) и в период умеренного роста (41 случай) у таксонов следующих секций: Gireoudia, Begonia, Ruizopavonia, межсекционного гибрида B. × pseudophyllomaniaca (рис. 1). В отношении бактерий E. coli выраженная активность в весенне-летний период интенсивного роста была зарегистрирована только в 11 случаях эксперимента, а в осенне-зимний период умеренного роста наблюдали возрастание активности до 28 случаев. С выраженной антифунгальной активностью было зарегистрировано всего 18 случаев в период умеренного роста бегоний.
Специфичность антимикробного действия растений зависит от химического состава действующих веществ. Сведения о биологической активности и химическом составе видов рода Begonia пока немногочисленны. В составе экстрактов некоторых видов рода Begonia, были обнаружены щавелевая кислота, кукурбитацины, жирные кислоты, стеролы, олигосахариды [13] и флавоноиды (рутин, кверцетин, цианидин) [14; 15]. Доказано выраженное антимикробное и противовирусное действие флавонов и флавонолов [16], в том числе кверцитина [17] и его производных [18; 19], фунгицидное действие гидролизируемых танинов [20]. В экстрактах образцов бегоний, имеющих минимальную антимикробную активность, преобладают гликозиды кверцетина – изокверцитрин и гиперозид [6; 21].
Наиболее перспективными объектами для фитодизайна является большинство представителей секции Gireoudea, проявивших выраженную и продолжительную антимикробную активность в отношении тест-объектов. Экстракты таксонов секции Gireoudia оказались специфичными по составу агликонов флавонолов, с преобладанием гликозидов кверцетина и кемпферола, в отличие от остальных образцов, содержащих только кверцетин [7]. Универсальную, выраженную и продолжительную активность проявили следующие образцы бегоний: B. caroliniifolia, B. heracleifolia, B. bowerae (секция Gireoudea). Следует отметить вид B. masoniana из секции Coelocentrum с продолжительной активностью в течение всего года к бактериям кишечной палочки.
Перспективными задачами для дальнейших исследований представляется изучение сезонной специфичности химического состава экстрактов и летучих экзометаболитов бегоний на примере представителей секций Gireoudia и Coelocentrum, показавших высокую антибактериальную активность.
Результаты проведенных микробиологических исследований свидетельствуют о том, что выявление антимикробной активности образцов рода Begonia в отношении грамположительных, грамотрицательных бактерий и дрожжеподобных грибов рода Candida позволяет рекомендовать их для использования в экологическом фитодизайне.
Выводы
- Летучие выделения исследованных видов и гибридов рода Begoniа проявили активность в отношении микробных тест-объектов: S. epidermidis, E. coli и C. albicans. В большинстве случаев летучие выделения растений угнетают рост грамположительных бактерий (S. epidermidis), в меньшей степени воздействуют на грамотрицательные бактерии (E. coli) и дрожжеподобные грибы (C. albicans).
- Установлено, что у 95% бегоний наблюдается выраженная активность в отношении к бактериям S. epidermidis, у 48% – к бактериям E. coli и у 43% – к грибам. Максимальная антимикробная активность к стафилококку зафиксирована у представителей секций: Gireoudea, Begonia и межсекционных гибридов. В отношении бактерий кишечной палочки высокая активность в течение года наблюдалась у вида B. masoniana, представителя секции Coelocentrum. Антифунгальная активность отмечена у межсекционного гибрида B. ‘Blak Magic’ и некоторых представителей секций Gireoudea.
- Отмечена специфичность сезонной антимикробной активности бегоний: наибольшее ингибирование роста колоний бактерий S. epidermidis – в весенне-летний период, бактерий E. coli – в осенне-зимний. Антифунгальная активность к C. albicans не имела выраженной сезонной зависимости.
- В интродукционном эксперименте выраженная фитонцидность растений к бактериям S. epidermidis фиксировалась в вегетативную фазу в период интенсивного и умеренного роста, к бактериям E. coli возрастала в период умеренного роста.
- Изученные виды и культивары рода Begonia можно рекомендовать для широкого применения в интерьерном озеленении для создания благоприятной окружающей среды в закрытых помещениях.
Работа выполнена в рамках Государственного задания Центрального Сибирского ботанического сада СО РАН. При подготовке публикации использованы материалы биоресурсной научной коллекции ЦСБС СО РАН «Коллекции живых растений в закрытом и открытом грунте», USU_440534.
Об авторах
Наталья Владимировна Цыбуля
Центральный сибирский ботанический сад СО РАН
Автор, ответственный за переписку.
Email: ntsybulya@yandex.ru
кандидат биологических наук, старший научный сотрудник лаборатории фитохимии
Россия, НовосибирскТатьяна Дмитриевна Фершалова
Центральный сибирский ботанический сад СО РАН
Email: fershalova@ngs.ru
кандидат биологических наук, научный сотрудник отдела научно-образовательных программ
Россия, НовосибирскСписок литературы
- Байкова Е.В., Фершалова Т.Д., Карпова Е.А., Цыбуля Н.В., Набиева А.Ю. Изучение интродукционной коллекции рода Begonia L. в Центральном сибирском ботаническом саду СО РАН (Новосибирск) // Растительный мир азиатской России. 2016. № 4. С. 88–97.
- Фершалова Т.Д., Байкова Е.В. Интродукция бегоний в оранжереях и интерьерах. Новосибирск: Академическое изд-во «Гео», 2013. 157 с.
- Акимов Ю.С., Лишванова Л.Н. Зависимость летучести соснового эфирного масла от его состава // Бюллетень государственного Никитского ботанического сада. 1977. Вып. 2 (33). С. 47–51.
- Цыбуля Н.В., Фершалова Т.Д., Якимова Ю.Л. Роль медико-экологического фитодизайна в санации воздушной среды помещений детских учреждений // Дезинфекционное дело. 2018. № 1 (103) С. 31–36.
- Байкова Е.В., Фершалова Т.Д., Карпова Е.А. Структурные типы трихом в роде Begonia (Begoniaceae): обзор литературы // Растительный мир Азиатской России. 2019. № 2 (34). С. 39–55. doi: 10.21782/RMAR1995-2449-2019-2(39-54).
- Карпова Е.А., Фершалова Т.Д., Якимова Ю.Л. Содержание флавоноидов и антимикробные свойства листьев некоторых видов рода Begonia // Современная наука. Актуальные проблемы теории и практики. Естественные и технические науки. 2018. № 1. С. 1–10.
- Карпова Е.А., Цыбуля Н.В., Храмова Е.П., Якимова Ю.Л., Фершалова Т.Д. Антимикробная активность и содержание флавоноидов у некоторых представителей рода Begonia L., используемых в фитодизайне // Вопросы биологической, медицинской и фармацевтической химии. 2011. № 1. С. 8–16.
- Savitsky E., Fershalova T., Tsybuly N. Seasonal antimicrobial activity of the volatile exometabolites of some tropical lianas during introduction // Plant diversity: status, trends, conservation concept: BIO Web of Conferences. 2020. Vol. 24. doi: 10.1051/bioconf/20202400074.
- Doorenbos J., Sosef M.S.M., Wilde J.J.F.E. de The sections of Begonia: including descriptions, keys and species lists // Wageningen Agricultural University Papers. 1998. Vol. 98, № 2. P. 1–266.
- Цыбуля Н.В. Методика определения фитонцидной активности интактных растений // Растительные ресурсы. 2000. № 2. 106–115.
- Делова Г.В. Фитонцидные свойства некоторых древесных и кустарниковых пород // Фитонциды, их биологическая роль и значение для медицины и народного хозяйства: мат-лы совещ. 25–28 сентября 1965 г. Киев: Наукова думка, 1967. С. 115–119.
- Бакулин В.Т., Чиндяева Л.Н., Цыбуля Н.В. Антимикробная активность листьев тополей и ив (Salicaceae) в Сибири. Проблемы региональной экологии. 2010. № 6. С. 60–64.
- Frei B., Heinrich M., Herrmann D., Orjale J.E., Schmitt J., Sticher O. Phytochemical and biological investigation of Begonia heracleifolia // Planta Medica. 1998. № 64. P. 385–386.
- Chirol N., Jay M. Acylated anthocyanins from flowers of Begonia // Phytochemistry. 1995. Vol. 40 (1). P. 275–277.
- Basile A., Giordano S., Lopez-Saez J.A., Cobianchi R.C. Antibacterial activity of pure flavonoids isolated from mosses // Phytochemistry. 1999. № 52. P. 1479–1482.
- Pepeljnak S., Kalodera Z., Zovko M. Antimicrobial activity of flavonoids from Pelargonium radula (Cav.) L’Herit // Acta Pharmaceutica. 2005. № 55. P. 431–435.
- Gatto M.T., Falcocchio S., Grippa E., Mazzanti G., Battinelli L., Nicolosi G., Lambusta D., Saso L. Antimicrobial and antilipase activity of quercetine and its C2-C16 3-O-Acyl-Esters // Bioorganic & Medicinal Chemistry. 2002. № 10. P. 269–272. doi: 10.1016/s0968-0896(01)00275-9.
- Choi H.-J., Kim J.-H., Lee C.-H., Ahn Y.-J., Song J.-H., Baek S.-H., Kwon D.-H. Antiviral activity of quercetin 7-rhamnoside against porcine epidemic diarrhea virus // Antiviral Research. 2009. Vol. 81, № 1. P. 77–81. doi: 10.1016/j.antiviral.2008.10.002.
- Вересковский В.В., Горленко С.В., Кузнецова З.П., Довнар Т.В. Флавоноиды листьев Begonia erythrophylla // Химия природных соединений. 1987. № 6. С. 910.
- Suresh M., Irulandi K., Siva V., Mehalingam P. A short review on Ethnomedicinal uses, phytochemistry and pharmacology of Begonia malabarica Lam. // International Journal of Botany Studies. 2016. Vol. 1, № 1 (6). 2016. P. 16–17.
- Karpova E.A., Nabieva A.Yu., Fershalova T.D., Yakimova Y.L., Tsybulya N.V. Flavonoids and antimicrobial properties of Begonia fischeri var. palustris in vitro plantlets // OnLine Journal of Biological Sciences. 2019. Vol. 19 (1). P. 20–27. doi: 10.3844/ojbsci.2019.20.27.
Дополнительные файлы
![](/img/style/loading.gif)