Билатеральная синхронизация гиппокампальных тета-осцилляций in vitro

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Тета-осцилляции гиппокампа являются ключевым сетевым паттерном активности, вовлеченным в реализацию таких функций, как пространственная навигация, обучение и память. У животных in vivo тета-осцилляции гиппокампа демонстрируют билатеральную синхронизацию. Осцилляции в тета-частотном диапазоне также были описаны в интактных препаратах гиппокампа in vitro. Однако остается неясным, каким образом тета-осцилляции синхронизируются между левым и правым гиппокампами. Для исследования этого вопроса был использован препарат интактных гиппокампов, соединенных вентральными гиппокампальными комиссурами in vitro, полученных от ювенильных и взрослых крыс или мышей. Локальные полевые потенциалы и спайковая активность нейронов регистрировались с помощью внеклеточных электродов из слоя пирамидных клеток и stratum radiatum СА1 области левого и правого гиппокампа. Было обнаружено, что активность нейронной сети в левом и правом гиппокампе организована в тета-осцилляции, которые модулируют спайковую активность СА1 нейронов. Как спайковая активность СА1 нейронов, так и полевые тета-осцилляции демонстрировали высокий уровень двусторонней синхронизации в левом и правом гиппокампах. После хирургического рассечения вентральной комиссуры тета-осцилляции сохранялись с обеих сторон, но их двусторонняя синхронизация полностью устранялась. Таким образом, тета-осцилляции синхронизированы в левом и правом гиппокампах in vitro, и билатеральная синхронизация тета-осцилляций in vitro обеспечивается межгиппокампальными комиссуральными связями.

Об авторах

И. Халилов

Институт нейробиологии Средиземноморья АМН Франции,
Университет Экс-Марселя; Казанский (Приволжский) федеральный университет

Email: roustem.khazipov@inserm.fr
Франция, Марсель; Россия, Казань

А. Гайнутдинов

Институт нейробиологии Средиземноморья АМН Франции,
Университет Экс-Марселя

Email: roustem.khazipov@inserm.fr
Франция, Марсель

Р. Хазипов

Институт нейробиологии Средиземноморья АМН Франции,
Университет Экс-Марселя; Казанский (Приволжский) федеральный университет

Автор, ответственный за переписку.
Email: roustem.khazipov@inserm.fr
Франция, Марсель; Россия, Казань

Список литературы

  1. Suzuki SS, Smith GK (1987) Spontaneous EEG spikes in the normal hippocampus. I. Behavioral correlates, laminar profiles and bilateral synchrony. Electroencephalogr Clin Neurophysiol 67 (4): 348–359. https://doi.org/10.1016/0013-4694(87)90123-4
  2. Buzsaki G (1989) Two-stage model of memory trace formation: a role for “noisy” brain states. Neuroscience 31 (3): 551–570. https://doi.org/10.1016/0306-4522(89)90423-5
  3. Buzsaki G, Buhl DL, Harris KD, Csicsvari J, Czeh B, Morozov A (2003) Hippocampal network patterns of activity in the mouse. Neuroscience 116 (1): 201–211. https://doi.org/10.1016/S0306-4522(02)00669-3
  4. Buzsaki G (2015) Hippocampal sharp wave-ripple: A cognitive biomarker for episodic memory and planning. Hippocampus 25 (10): 1073–1188. https://doi.org/10.1002/hipo.22488
  5. Carr MF, Karlsson MP, Frank LM (2012) Transient slow gamma synchrony underlies hippocampal memory replay. Neuron 75 (4): 700–713. https://doi.org/10.1016/j.neuron.2012.06.014
  6. Shinohara Y, Hosoya A, Hirase H (2013) Experience enhances gamma oscillations and interhemispheric asymmetry in the hippocampus. Nat Commun 4: 1652. https://doi.org/10.1038/ncomms2658
  7. Pfeiffer BE, Foster DJ (2015) PLACE CELLS. Autoassociative dynamics in the generation of sequences of hippocampal place cells. Science 349 (6244): 180–183. https://doi.org/10.1126/science.aaa9633
  8. Wang Y, Toprani S, Tang Y, Vrabec T, Durand DM (2014) Mechanism of highly synchronized bilateral hippocampal activity. Exp Neurol 251: 101–111. https://doi.org/10.1016/j.expneurol.2013.11.014
  9. Benito N, Martin-Vazquez G, Makarova J, Makarov VA, Herreras O (2016) The right hippocampus leads the bilateral integration of gamma-parsed lateralized information. Elife 5. https://doi.org/10.7554/eLife.16658
  10. Tanaka M, Wang X, Mikoshiba K, Hirase H, Shinohara Y (2017) Rearing-environment-dependent hippocampal local field potential differences in wild-type and inositol trisphosphate receptor type 2 knockout mice. J Physiol 595 (20): 6557–6568. https://doi.org/10.1113/JP274573
  11. Valeeva G, Nasretdinov A, Rychkova V, Khazipov R (2019) Bilateral Synchronization of Hippocampal Early Sharp Waves in Neonatal Rats. Front Cell Neurosci 13: 29. https://doi.org/10.3389/fncel.2019.00029
  12. Khazipov R, Holmes GL (2003) Synchronization of kainate-induced epileptic activity via GABAergic inhibition in the superfused rat hippocampus in vivo. J Neurosci 23 (12): 5337–5341. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.23-12-05337.2003
  13. Buzsaki G (2002) Theta Oscillations in the hippocampus. Neuron 33: 325–340. https://doi.org/10.1016/s0896-6273(02)00586-x
  14. Buzsaki G, Moser EI. (2013) Memory, navigation and theta rhythm in the hippocampal-entorhinal system. Nat Neurosci 16 (2): 130–138. https://doi.org/10.1038/nn.3304
  15. Colgin LL (2013) Mechanisms and functions of theta rhythms. Annu Rev Neurosci 36: 295–312. https://doi.org/10.1146/annurev-neuro-062012-170330
  16. Hasselmo ME (2005) What is the function of hippocampal theta rhythm?–Linking behavioral data to phasic properties of field potential and unit recording data. Hippocampus 15 (7): 936–949. https://doi.org/10.1002/hipo.20116
  17. Mizuseki K, Sirota A, Pastalkova E, Buzsaki G (2009) Theta oscillations provide temporal windows for local circuit computation in the entorhinal-hippocampal loop. Neuron 64 (2): 267–80. https://doi.org/10.1016/j.neuron.2009.08.037
  18. Shinohara Y, Hosoya A, Yahagi K, Ferecsko AS, Yaguchi K, Sik A, Itakura M, Takahashi M, Hirase H (2012) Hippocampal CA3 and CA2 have distinct bilateral innervation patterns to CA1 in rodents. Eur J Neurosci 35 (5): 702–710. https://doi.org/10.1111/j.1460-9568.2012.07993.x
  19. Fernandez-Ruiz A, Oliva A, Nagy GA, Maurer AP, Berenyi A, Buzsaki G (2017) Entorhinal-CA3 Dual-Input Control of Spike Timing in the Hippocampus by Theta-Gamma Coupling. Neuron 93: 1213–1226. https://doi.org/10.1016/j.neuron.2017.02.017
  20. Buzsaki G, Eidelberg E (1982) Convergence of associational and commissural pathways on CA1 pyramidal cells of the rat hippocampus. Brain Res 237 (2): 283–295. https://doi.org/10.1016/0006-8993(82)90442-5
  21. Goutagny R, Jackson J, Williams S (2009) Self-generated theta oscillations in the hippocampus. Nat Neurosci 12 (12): 1491–1493. https://doi.org/10.1038/nn.2440
  22. Ducharme G, Lowe GC, Goutagny R, Williams S (2012) Early Alterations in Hippocampal Circuitry and Theta Rhythm Generation in a Mouse Model of Prenatal Infection: Implications for Schizophrenia. Plos One 7 (1):8. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0029754
  23. Jackson J, Amilhon B, Goutagny R, Bott JB, Manseau F, Kortleven C, Bressler SL, Williams S (2014) Reversal of theta rhythm flow through intact hippocampal circuits. Nat Neurosci 17 (10): 1362–1370. https://doi.org/10.1038/nn.3803
  24. Amilhon B, Huh CYL, Manseau F, Ducharme G, Nichol H, Adamantidis A, Williams S (2015) Parvalbumin Interneurons of Hippocampus Tune Population Activity at Theta Frequency. Neuron 86 (5): 1277–1289. https://doi.org/10.1016/j.neuron.2015.05.027
  25. Khalilov I, Dzhala V, Medina I, Leinekugel X, Melyan Z, Lamsa K, Khazipov R, Ben-Ari Y (1999) Maturation of kainate-induced epileptiform activities in interconnected intact neonatal limbic structures in vitro. Eur J Neurosci 11 (10): 3468–3480. https://doi.org/10.1046/j.1460-9568.1999.00768.x
  26. Khalilov I, Esclapez M, Medina I, Aggoun D, Lamsa K, Leinekugle X, Khazipov R, BenAri Y (1997) A novel in vitro preparation: the intact hippocampal formation. Neuron 19 (4): 743–749. https://doi.org/10.1016/s0896-6273(00)80956-3
  27. Khazipov R, Desfreres L, Khalilov I, Ben-Ari Y (1999) Three-independent-compartment chamber to study in vitro commissural synapses. J Neurophysiol 81 (2): 921–924. https://doi.org/10.1152/jn.1999.81.2.921
  28. Leinekugel X, Khalilov I, Ben-Ari Y, Khazipov R (1998) Giant depolarizing potentials: the septal pole of the hippocampus paces the activity of the developing intact septohippocampal complex in vitro. J Neurosci 18 (16): 6349–6357. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.18-16-06349.1998
  29. Khalilov I, Holmes GL, Ben Ari Y (2003) In vitro formation of a secondary epileptogenic mirror focus by interhippocampal propagation of seizures. Nat Neurosci 6 (10): 1079–1085. https://doi.org/10.1038/nn1125
  30. Khalilov I, Le Van QM, Gozlan H, Ben Ari Y (2005) Epileptogenic Actions of GABA and Fast Oscillations in the Developing Hippocampus. Neuron 48 (5): 787–796. https://doi.org/10.1016/j.neuron.2005.09.026
  31. Nardou R, Ben-Ari Y, Khalilov I (2009) Bumetanide, an NKCC1 antagonist, does not prevent formation of epileptogenic focus but blocks epileptic focus seizures in immature rat hippocampus. J Neurophysiol 101 (6): 2878–2888. https://doi.org/10.1152/jn.90761.2008
  32. Ylinen A, Soltesz I, Bragin A, Penttonen M, Sik A, Buzsaki G (1995) Intracellular correlates of hippocampal theta rhythm in identified pyramidal cells, granule cells, and basket cells. Hippocampus 5 (1): 78–90. https://doi.org/10.1002/hipo.450050110
  33. Buzsaki G, Czopf J, Kondakor I, Kellenyi L (1986) Laminar distribution of hippocampal rhythmic slow activity (RSA) in the behaving rat: current-source density analysis, effects of urethane and atropine. Brain Res 365 (1): 125–137. https://doi.org/10.1016/0006-8993(86)90729-8
  34. Kamondi A, Acsady L, Wang XJ, Buzsaki G (1998) Theta oscillations in somata and dendrites of hippocampal pyramidal cells in vivo: activity-dependent phase-precession of action potentials. Hippocampus 8 (3): 244–261. https://doi.org/10.1002/(SICI)1098-1063(1998)8:3<244::AID-HIPO7>3.0.CO;2-J

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2.

Скачать (418KB)
Метаданные
3.

Скачать (540KB)
Метаданные
4.

Скачать (513KB)
Метаданные

© И. Халилов, А. Гайнутдинов, Р. Хазипов, 2023