Структура и морфогенетические свойства коллагеновых матриц, полученных из соединительнотканных оболочек паравертебральных сухожилий

Обложка

Цитировать

Полный текст

Аннотация

Изучены морфогенетические свойства коллагенового геля, полученного ацетатной экстракцией из соединительнотканных оболочек (перитенонов) паравертебральных сухожилий крыс Вистар. Гель использовали в качестве подложки при культивировании in vitro совместно с мезенхимальными стромальными клетками в течение 14 сут в ростовой и остеогенной инкубационных средах. Установлено, что коллагеновый каркас перитеноновой подложки приобретает прочность за счет увеличения связности фибриллярных узлов и структурирован с формированием пластинчатых и клубковых образований. Сесамовидные глобулы, проникающие в подложку из исходного перитенонового геля, инертны в ходе культивирования в ростовой среде, а в остеогенной – проявляют повышенную способность к структурированию кальцийфосфатов. Формирование клеточно-опосредованных структур происходит по направлениям фибро-, тендо-, лигаменто- и остеогенной дифференцировок. Фиброгенное направление обеспечивает коллагеновым материалам структурирующийся каркас; теногенное – формирование сухожилий эмбрионального типа по механизму латеральной сборки коллагеновых субфибрилл на поверхностях клеток и их автономизацию в виде зачатков сухожильных нитей; лигаментогенное – структурирование коллагеновых лент, ассоциированных с клубками и эластическими волокнами; остеогенное – образование ламеллярных, трабекулоподобных и узелковых остеоидных структур путем внутримембранозной оссификации, сопровождающейся активацией щелочной фосфатазы и минерализации. Формирование предикторов энтез – организация комиссур между механически разнофазными компонентами остеоидных структур и каркаса. Разработана классификация таксономических форм и предложена гипотеза о роли эволюционных инструментов в структурировании коллагенового каркаса в тканевых культурах in vitro.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

А. А. Гайдаш

Институт общей и неорганической химии Национальной академии наук Беларуси

Автор, ответственный за переписку.
Email: algaidashspb@gmail.com
Белоруссия, Минск

А. И. Кулак

Институт общей и неорганической химии Национальной академии наук Беларуси

Email: algaidashspb@gmail.com
Белоруссия, Минск

В. К. Крутько

Институт общей и неорганической химии Национальной академии наук Беларуси

Email: suber@igic.bas-net.by
Белоруссия, Минск

М. И. Блинова

Институт цитологии Российской академии наук

Email: algaidashspb@gmail.com
Россия, Санкт-Петербург

О. Н. Мусская

Институт общей и неорганической химии Национальной академии наук Беларуси

Email: algaidashspb@gmail.com
Белоруссия, Минск

С. А. Александрова

Институт цитологии Российской академии наук

Email: algaidashspb@gmail.com
Россия, Санкт-Петербург

К. В. Скроцкая

Научно-исследовательский институт физико-химических проблем Белорусского государственного университета

Email: algaidashspb@gmail.com
Белоруссия, Минск

В. А. Кульчицкий

Институт физиологии Национальной академии наук Беларуси

Email: algaidashspb@gmail.com
Белоруссия, Минск

Список литературы

  1. Автандилов Г.Г. Медицинская морфометрия. Руководство. М.: Медицина, 1990. 384 с.
  2. Гайдаш А.А., Крутько В.К., Блинова М.И. и др. Структура и физико-химические свойства паравертебральных сухожилий // Цитология. 2022. Т. 64 (3). С. 249–261.
  3. Кухарева Л.В., Парамонова Б.А., Шамолина И.И., Семенова Е.Г. Способ получения коллагена для лечения патологий тканей организма. Патент РФ № 2214827, 15.03.2002; опубл. 27.10.2003 г., бюл. № 30.
  4. Aaron J.E. Periosteal Sharpey’s fibers: a novel bone matrix regulatory system? // Front. Endocrinol. 2012. V. 3. P. 98 (1–10).
  5. Amizuka N., Hasegawa T., Yamamoto T., Oda K. Microscopic aspects on biomineralization in bone // Clin. Calcium. 2014. V. 24 (2). P. 203–214.
  6. Arnold E.N. Investigating the origins of performance advantage: adaptation, exaptation and lineage effects // Phylogenetics and ecology. London: Academic Press, 1994. P. 123–168.
  7. Bayer M.L., Yeung Ch.C., Kadler K.E. et al. The initiation of embryonic-like collagen fibrillogenesis by adult human tendon fibroblasts when cultured under tension // Biomaterials. 2010. V. 31. P. 4889–4897.
  8. Beningo K.A., Dembo M., Wang Y.L. Responses of fibroblasts to anchorage of dorsal extracellular matrix receptors // PNAS USA. 2004. V. 101 (52). P. 18024–18029.
  9. Benjamin M., Ralphs J.R. The cell and biology of tendons and ligaments // Int. Rev. Cytol. 2000. V. 196. P. 85–130.
  10. Benjamin M., Ralphs J.R. Entheses – the bony attachments of tendons and ligaments // Ital. J. Anat. Embryol. 2001. V. 106. P. 151–157.
  11. Benjamin M., Kumai T., Milz S., Boszczyk B.M. The skeletal attachment of tendons – tendon entheses // Comp. Biochem. Physiol. Part A Mol. Integr. Physiol. 2002. V. 133 (4). P. 931–945.
  12. Blitz E., Viukov S., Sharir A. et al. Bone ridge patterning during musculoskeletal assembly is mediated through SCX regulation of Bmp4 at the tendon-skeleton junction // Dev. Cell. 2009. V. 17 (6). P. 861–873.
  13. Chandrakasan G., Torchia D.A., Piez K.A. Preparation of intact monomeric collagen from rat tail tendon and skin and the structure of the nonhelical ends in solution // J. Biol. Chem. 1976. V. 251 (19). P. 6062–6067.
  14. Djabourov M., Lechaire J.P., Gaill F. Structure and rheology of gelatin and collagen gels // Biorheology. 1993. V. 30 (3–4). P. 191–205.
  15. Durston A.J. A Tribute to Lewis Wolpert and his ideas on the 50th anniversary of the publication of his paper ‘Positional information and the spatial pattern of differentiation’. Evidence for a timing mechanism for setting up the vertebrate anterior-posterior (A-P) axis // Int. J. Mol. Sci. 2020. V. 21 (7). P. 2552.
  16. Eren A.D., Vasilevich A., Eren E.D. et al. Tendon-derived biomimetic surface topographies induce phenotypic maintenance of tenocytes in vitro // Tiss. Eng. Part A. 2021. V. 27 (15–16). P. 1023–1036.
  17. Ferriere R., Legendre S. Eco-evolutionary feedbacks, adaptive dynamics and evolutionary rescue theory // Phil. Trans. R. Soc. B. 2013. V. 368 (1610). P. 20120081.
  18. Franchi M., Trirè A., Quaranta M. et al. Collagen structure of tendon relates to function // Sci. World J. 2007. V. 7. P. 404–420.
  19. Genin G.M., Kent A., Birman V. et al. Functional grading of mineral and collagen in the attachment of tendon to bone // Biophys. J. 2009. V. 97 (4). P. 976–985.
  20. Ghita A., Pascut F.C., Sottileb V., Notingher I. Monitoring the mineralisation of bone nodules in vitro by space- and time-resolved Raman micro-spectroscopy // Analyst. 2014. V. 139 (1). P. 55–58.
  21. Golub E.E., Boesze-Battaglia K. The role of alkaline phosphatase in mineralization // Curr. Opin. Orthop. 2007. V. 18 (5). P. 444–448.
  22. Gould S.J., Lewontin R.C. The spandrels of San Marco and the Panglossian paradigm: a critique of the adaptationist programme // Proc. R. Soc. Lond. B Biol. Sci. 1979. V. 205. P. 581–598.
  23. Gregory T.R. Evolutionary trends // Evo. Edu. Outreach. 2008. V. 1. P. 259–273.
  24. Grinnell F., Ho C.H., Tamariz E. et al. Dendritic fibroblasts in three-dimensional collagen matrices // Mol. Biol. Cell. 2003. V. 14. P. 384–395.
  25. Gundersen H.J., Bendtsen T.F., Korbo L. et al. Some new, simple and efficient stereological methods and their use in pathological research and diagnosis // APMIS. 1988. V. 96 (5). P. 379–394.
  26. Hadate S., Takahashi N., Kametani K. et al. Ultrastructural study of the three-dimensional tenocyte network in newly hatched chick Achilles tendons using serial block face-scanning electron microscopy // J. Vet. Med. Sci. 2020. V. 82 (7). P. 948–954.
  27. Hendry A.P., Kinnison M.T. An introduction to microevolution: rate, pattern, process // Genetica. 2001. V. 112–113. P. 1–8.
  28. Heybeli N., Kömür B., Yılmaz B., Olcay G. Tendons and ligaments // Musculoskeletal Research and Basic Sci. 2016. P. 465–482.
  29. Hongmei J., Grinnell F. Cell-matrix entanglement and mechanical anchorage of fibroblasts in three-dimensional collagen matrices // Mol. Biol. Cell. 2005. V. 16 (11). P. 5070–5076.
  30. Ingraham J.M., Hauck R.M., Ehrlich H.P. Is the tendon embryogenesis process resurrected during tendon healing? // Plast. Reconstr. Surgery. 2003. V. 112. (3). P. 844–854.
  31. Iwayama T., Bhongsatiern P., Takedachi M., Murakami S. Matrix vesicle-mediated mineralization and potential applications // J. Dental Res. 2022. V. 101 (13). P. 1554–1562.
  32. Kaufman S. Answering Schrödinger’s question What is life? // J. Entropy. 2020. V. 22 (8). P. 815.
  33. Langevin H.M., Bouffard N.A., Badger G.J. et al. Dynamic fibroblast cytoskeletal response to subcutaneous tissue stretch ex vivo and in vivo // Am. J. Physiol. Cell Physiol. 2005. V. 288. P. 747–756.
  34. Li Y., Asadi A., Monroe M.R., Douglas E.P. pH effects on collagen fibrillogenesis in vitro: electrostatic interactions andphosphate binding // Mater. Sci. Engin. C. 2009. V. 29 (5). P. 1643–1649.
  35. Marrec L., Bank C. Evolutionary rescue in a fluctuating environment: periodic versus quasi-periodic environmental changes // Proc. Biol. Sci. 2023. V. 290 (1999). P. 20230770.
  36. Mienaltowski M.J., Adams S.M., Birk D.E. Tendon proper- and peritenon-derived progenitor cells have unique tenogenic properties // Stem. Cell. Res. Ther. 2014. V. 5 (4). P. 86 (1–15).
  37. Murchison N.D., Price B.A., Conner D.A. et al. Regulation of tendon differentiation by scleraxis distinguishes force-transmitting tendons from muscle-anchoring tendons // Development. 2007. V. 134 (14). P. 2697–2708.
  38. Peritenon // Merriam-Webster.com Medical Dictionary, Merriam-Webster, https://www.merriam-webster.com/medical/peritenon. Accessed 27 Jan. 2024.
  39. Ronsin O., Caroli C., Baumberger T. Preferential hydration fully controls the renaturation dynamics of collagen in water-glycerol solvents // Eur. Phys. J. 2017. V. 40. P. 55 (1–5).
  40. Rossetti L., Kuntz L.A., Kunold E. et al. The microstructure and micromechanics of the tendon-bone insertion // Nat. Mater. 2017. V. 16 (6). P. 664–670.
  41. Schweitzer R., Chyung J.H., Murtaugh L.C. et al. Analysis of the tendon cell fate using Scleraxis, a specific marker for tendons and ligaments // Development. 2001. V. 128 (19). P. 3855–3866.
  42. Summers A.P., Koob T.J. The evolution of tendon – morphology and material properties // Comp. Biochem. Physiol. Part A. 2002. V. 133 (4). P. 1159–1170.
  43. te Nijenhuis K. Investigation into the ageing process in gels of gelatin/water systems by the measurement of their dynamic moduli // Coll. Polymer Sci. 1981. V. 259. P. 522–535.
  44. Tosh S.M., Marangoni A.G., Hallett F.R., Britt I.J. Aging dynamics in gelatin gel microstructure // Food Hydrocoll. 2003. V. 17 (4). P. 503–513.
  45. Tresoldi I., Oliva F., Benvenuto M. et al. Tendon’s ultrastructure // Muscl. Ligamen. Tendons J. 2013. V. 3 (1). P. 2–6.
  46. Wang K., Ren Y., Lin S. et al. Osteocytes but not osteoblasts directly build mineralized bone structures // Int. J. Biol. Sci. 2021. V. 17 (10). P. 2430–2448.
  47. Willmore K.E. An introduction to evolutionary developmental biology // Evo. Edu. Outreach. 2012. V. 5. P. 181–183.
  48. Wilson S.L., Guilbert M., Sulé-Suso J. et al. A microscopic and macroscopic study of aging collagen on its molecular structure, mechanical properties, and cellular response // FASEB J. 2014. V. 28. P. 14–25.
  49. Wolpert L. Positional information and pattern formation // Curr. Top. Dev. Biol. 2016. V. 117. P. 597–608.
  50. Zelzer E., Blitz E., Killian M.L., Thomopoulos S. Tendon-to-bone attachment: from development to maturity // Birth. Defect. Res. (Part C). 2014. V. 102 (1). P. 101–112.
  51. Zhu S., Yuan Q., Yin T. et al. Self-assembly of collagen-based biomaterials: preparation, characterizations and biomedical applications // J. Mater. Chem. B. 2018. V. 6. P. 2650–2676.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. СЭМ-изображения структуры коллагеновой сети геля и каркаса подложки из перитенонового геля в ростовой и остеогенной средах: (а) структура исходного перитенонового геля; (б) деформация сети утолщенными коллагеновыми волокнами; (в) стрелки – зарождающиеся фибриллярные протоузлы; (г) эллипс – зрелый фибриллярный узел; (д) кальцийфосфаты в области формирующихся фибриллярных узлов; (е) эллипс – зрелый фибриллярный узел в перитеноновой подложке (остеогенная среда).

Скачать (1MB)
Метаданные
3. Рис. 2. СЭМ-изображения пластинчатых образований перитенонового коллагенового каркаса: (а) стрелки – конвергированные пластинки (ростовая среда); (б) стрелка – конвергированная пластинка (остеогенная среда; (в) полиморфизм конвергированных пластинок: стрелка 1 – компактизированные волокна с четкими границами, стрелка 2 – слившиеся коллагеновые волокна с размытыми контурами (ростовая среда); (г) стрелки – компакт-пластинки (ростовая среда); (д) эллипсы – концентрические пластинки с ассиметрическими стенками в фенестрированном отверстии МСК (ростовая среда); (е) стрелка 1 – концентрическая пластинка с утолщенной ассиметричной стенкой, стрелка 2 – пластинчатое образование в коллагеновом каркасе (ростовая среда).

Скачать (1MB)
Метаданные
4. Рис. 3. СЭМ-изображения клубковых образований в перитеноновой подложке (ростовая среда): (а) стрелка – клубок в геле ex tempore; (б) стрелки – зачатки клубков в виде запутанных коллагеновых субфибрилл; (в) стрелки – протоклубки с гомогенизированным и кальцифированными центрами; (г) стрелка – формирующийся резидентный клубок; (д) зрелые резидентные клубки; (е) стрелка – инволютивный резидентный клубок.

Скачать (1MB)
Метаданные
5. Рис. 4. СЭМ-изображения сесамовидных глобул в перитеноне in vivo: (а) стрелки – сесамовидные глобулы; (б) стрелка – пластинчатая компактизация коллагеновых фибрилл.

Скачать (323KB)
Метаданные
6. Рис. 5. СЭМ-изображения застывших сфероидов в геле ex tempore и подложке (ростовая среда): (а) стрелка – сесамовидная глобула в геле; (б) стрелка – деформированный сфероид; (в) застывший сфероид в глубине коллагенового каркаса; (г) стрелка – застывший сфероид, покрытый коллагеновыми волокнами и цитоплазматическими отростками.

Скачать (1MB)
Метаданные
7. Рис. 6. СЭМ-изображения растущих сфероидов в перитеноновой подложке (ростовая и остеогенная среды: (а) сфероид на подложке (ростовая среда); (б) составной растущий сфероид; (в) растущий сфероид с шероховатой поверхностью и открытыми порами (ростовая среда); (г) растущий сфероид, покрытый фенестрированной цитоплазматической мембраной (ростовая среда); (д) стрелка – очаговые разрастания на поверхности растущего сфероида (ростовая среда); (е) стрелка – растущий сфероид с микрокристаллитами кальцийфосфатов (остеогенная среда).

Скачать (1MB)
Метаданные
8. Рис. 7. СЭМ-изображения МСК и матриксных везикул: (а) прикрепление посредством цитоплазматических отростков, выпускающих многослойную сеть коллагеновых волокон (ростовая среда); (б) стрелки – прикрепление посредством филоподий в виде актиновых “усов” (ростовая среда); (в) матриксные везикулы, контурирующие под мембраной МСК (ростовая среда); (г) стрелка – матриксные везикулы в месте экструзии коллагенового материала (ростовая среда); (д) стрелки – гроздевидные скопления матриксных пузырьков и гранул кальцийфосфатов на поверхностях коллагеновых волокон (остеогенная среда).

Скачать (1MB)
Метаданные
9. Рис. 8. СЭМ-изображения тено- и лигаментоподобных структур в коллагеновом каркасе: (а) стрелка – веретенообразная клетка (ростовая среда); (б) стрелка – веретенообразная клетка (остеогенная среда); (в) стрелка – коллагеновые субфибриллы, собранные на боковой поверхности отростчатой клетки (ростовая среда); (г) стрелка – отростчатая клетка с расщепленным минерализованным отростком (ростовая среда); (д) стрелки – лигаментоподобные структуры, “переброшенные” через конгломерат кальцийфосфатов (остеогенная среда); (е) стрелка – лигаментоподобная полоска ассоциирования с клубком и эластическим волокном (остеогенная среда).

Скачать (1MB)
Метаданные
10. Рис. 9. СЭМ-изображения остеоидных структур: (а) стрелка – пластинчатая структура, выталкиваемая из МСК (ростовая среда); (б) стрелка – ламелла с минерализованными краевыми отделами (ростовая среда); (в) минерализованная костная трабекула с гаверсоподобными отверстиями (ростовая среда); (г) стрелка – спикула, встроенная в коллагеновый каркас (остеогенная среда); (д) стрелки – спикулы, соединяющие минерализованную остеоцитоподобную клетку с трабекулой (остеогенная среда); (е) стрелка – спикула, соединенная дигитацией с клеткой (остеогенная среда).

Скачать (1MB)
Метаданные
11. Рис. 10. Светомикроскопические изображения структуры остеоподобных узелков и отложений диформазана: (а) рыхлая сеть цитоплазматических отростков в узелке (ростовая среда); (б) плотная сеть цитоплазматических отростков в узелке (остеогенная среда); (в) средняя активность щелочной фосфатазы в клетках узелков (ростовая среда); (г) высокая активность щелочной фосфатазы в клетках узелков (остеогенная среда).

Скачать (795KB)
Метаданные
12. Рис. 11. СЭМ-изображения энтезоподобных структур (остеогенная среда): (а) стрелки – ламелла, прикрепленная к коллагеновому каркасу посредством инфильтрации компактизированных отростков вглубь перитеноновой подложки; (б) стрелка – гребневидная структура в области стыка трабекулы с коллагеновым каркасом.

Скачать (493KB)
Метаданные
13. Рис. 12. Графическое изображение обратной сигмоиды Гомперца, отражающей взаимосвязь удельной площади поверхности (Sv) и диаметров (приведенных в рангах) резидентных клубков при культивирование перитеноновой подложки совместно с МСК в течение 14 сут в ростовой среде.

Скачать (57KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2024