Адаптация психротрофных бактерий, выделенных из почвы северного района Пермского края, к росту при низкой температуре

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

На способность к росту при низкой температуре исследованы галотолерантные бактерии родов Bacillus, Microbacterium, Glutamicibacter, Brevibacterium, Rhodococcus, Pseudomonas, Thalassospira, а также галофильная бактерия рода Halomonas, выделенные ранее из засоленных экотопов северного района Пермского края. Установлено, что при температуре 5°C росли штаммы бактерий родов Rhodococcus, Glutamicibacter, Microbacterium, Pseudomonas, Brevibacterium, Thalassospira и Halomonas. Бактерии, относящиеся к родам Brevibacterium и Rhodococcus, росли при 0°C. Методом спектроскопии протонного магнитного резонанса исследованы криопротекторные вещества. Поскольку в естественных местообитаниях клетки бактерий могут прикрепляться к поверхностям твердых частиц и формировать микроколонии, исследование криопротекторов проводили, выращивая штаммы бактерий на поверхности агаризованной среды. На примере психротрофной культуры Rhodococcus sp. SMB38 изучена зависимость состава осмолитов от условий культивирования. При росте на твердой среде без добавления хлорида натрия при 25°C клетки штамма Rhodococcus sp. SMB38 синтезировали эктоин, гидроксиэктоин, трегалозу и аланин. Доля трегалозы была выше остальных соединений и составляла 48%. С понижением температуры возрастало внутриклеточное количество трегалозы, эктоина и аланина. При этом доля трегалозы была выше других соединений и была равна 55%. Те же закономерности были отмечены при выращивании штамма на плотной среде, содержащей 2% NaCl. Однако в условиях холода было выявлено изменение соотношения соединений: наибольшая доля, равная 48%, принадлежала эктоину. Исследование криопротекторных веществ проводили, культивируя холодоустойчивые штаммы на плотной среде, содержащей 2% NaCl. Показано, что клетки бактерий родов Halomonas и Thalassospira аккумулировали эктоин. В клетках бактерий родов Glutamicibacter и Pseudomonas функцию криопротектора выполняла трегалоза. Психротрофная культура рода Brevibacterium накапливала в клетках трегалозу, эктоин и аланин. В настоящей работе впервые описано увеличение количества аланина в клетках бактерий при понижении температуры, что может указывать на участие этой аминокислоты в адаптации к холоду.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

Л. Н. Ананьина

ПФИЦ УрО РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: ludaananyina@mail.ru

Институт экологии и генетики микроорганизмов УрО РАН

Россия, Пермь, 614081

А. А. Горбунов

ПФИЦ УрО РАН

Email: ludaananyina@mail.ru

Институт технической химии УрО РАН

Россия, Пермь, 614013

В. С. Алеев

ПФИЦ УрО РАН

Email: ludaananyina@mail.ru

Институт экологии и генетики микроорганизмов УрО РАН

Россия, Пермь, 614081

О. В. Ястребова

ПФИЦ УрО РАН

Email: ludaananyina@mail.ru

Институт экологии и генетики микроорганизмов УрО РАН

Россия, Пермь, 614081

Список литературы

  1. Ананьина Л. Н. Филогенетическое положение галотолерантного штамма Brevibacterium sp. U1, выделенного из засоленной почвы, в системе рода Brevibacterium // Вестник Пермского университета. Серия: Биология. 2019. № 4. С. 459–463.
  2. Ананьина Л. Н., Горбунов А. А., Шестакова Е. А., Пьянкова А. А., Плотникова Е. Г. Совместимые вещества, накапливаемые клетками штамма Glutamicibacter sp. SMB32 в ответ на действие абиотических факторов окружающей среды // Микробиология. 2023. Т. 92. С. 490–499.
  3. Anan’ina L.N., Gorbunov A. A.,Shestakova E.A., Pyankova A. A., Plotnikova E. G. Compatible solutes accumulated by Glutamicibacter sp. strain SMB32 in response to abiotic environmental factors // Microbiology (Moscow). 2023. V. 92. P. 650–657.
  4. Ананьина Л. Н., Плотникова Е. Г., Гавриш Е. Ю., Демаков В. А., Евтушенко Л. И. Salinicola socius gen. nov., sp. noV. умеренно галофильная бактерия из ассоциации микроорганизмов, утилизирующей нафталин // Микробиология. 2007. Т. 76. С. 369–376.
  5. Anan’ina L.N., Plotnikova E. G., Demakov V. A., Gavrish E.Yu., Evtushenko L. I. Salinicola socius gen. nov., sp. nov., a moderately halophilic bacterium from a naphthalene-utilizing microbial association // Microbiology (Moscow). 2007. V. 76. P. 324–330.
  6. Василец Е. А. Условия промерзания почвы в Пермском крае // XV Всероссийская конф. студентов, аспирантов и молодых ученых “Географическое изучение территориальных систем”. Пермь, 2021. С. 153–157.
  7. Савин И. Ю., Виндекер Г. В. Некоторые особенности использования оптических свойств поверхности почв для определения их влажности // Почвоведение. 2021. № 7. С. 806–814.
  8. Комарова Т. И., Коронелли Т. В., Тимохина Е. А. Роль низкомолекулярных азотистых соединений в осмотолерантности бактерий родов Rhodococcus и Arthrobacter // Микробиология. 2002. Т. 71. С. 166–170.
  9. Komarova. T.I., Koronelli T. V., Timokhina E. A. The role of low-molecular-weight nitrogen compounds in the osmotolerance of Rhodococcus erythropolis and Arthrobacter globiformis // Microbiology (Moscow). 2002. V. 71. P. 139–142.
  10. Корсакова Е. С., Ананьина Л. Н., Назаров А. В., Бачурин Б. А., Плотникова Е. Г. Разнообразие бактерий семейства Halomonadaceae района разработок Верхнекамского месторождения солей // Микробиология. 2013. Т. 82. С. 247–250.
  11. Korsakova E. S., Anan’ina L.N., Nazarov A. V., Bachurin B. A., Plotnikova E. G. Diversity of bacteria of the family Halomonadaceae at the mining area of the Verkhnekamsk salt deposit // Microbiology (Moscow). 2013. V. 82. P. 249–252. https://doi.org/10.1134/S0026261713020070
  12. Плакунов В. К., Журина М. В., Беляев С. С. Устойчивость нефтеокисляющего микроорганизма, Dietzia sp. к гиперосмотическому шоку в реконструированных биопленках // Микробиология. 2008. Т. 77. С. 581–589.
  13. Plakunov V. K., Zhurina M. V., Belyaev S. S. Resistance of the oil-oxidazing vicroorganism Dietzia sp. to hyper osmotic shok in reconstructed biofilms // Microbiology (Moscow). 2008. V. 77. P. 515–522.
  14. Плотникова Е. Г. Ястребова О. В. Кошелева И. А. Пунтус И. Ф. Филонов А. Е. Гавриш Е. Ю. Демаков В. А. Боронин А. М. Бактерии-деструкторы полициклических ароматических углеводородов, выделенные из почв и донных отложений района солеразработок // Микробиология. 2001. T. 70. С. 61–69.
  15. Plotnikova E. G., Altyntseva O. V., Demakov V. A., Kosheleva I. A., Puntus I. F., Filonov A. E., Gavrish E.Yu., Boronin A. M. Bacterial degraders of polycyclic aromatic hydrocarbons isolated from salt-contaminated soils and bottom sediments in salt mining areas // Microbiology (Moscow). 2001. V. 70. P. 61–69. https://doi.org/10.1023/A:1004892804670
  16. Стрелкова Е. А., Позднякова Н. В., Журина М. В., Плакунов В. К., Беляев С. С. Роль внеклеточного полимерного матрикса в устойчивости бактериальных биопленок к экстремальным факторам среды // Микробиология. 2013. Т. 82. С. 131–138.
  17. Strelkova E. A., Pozdnyakova N. V., Zhurina M. V., Plakunov V. K., Belyaev S. S. Role of the extracellular polymer matrix in resistance of bacterial biofilms to extreme environmental factors // Microbiology (Moscow). 2013. V. 82. P. 119–125.
  18. Ястребова О. В., Ананьина Л. Н., Плотникова Е. Г. Бактерии рола Bacillus, выделенные из почв района солеразработок // Вестник Пермского университета. 2008. № 9 (25). С. 58–62.
  19. Ястребова О. В., Пьянкова А. А., Плотникова Е. Г. Бактерии-деструкторы фталатов, выделенные из района промышленной добычи и переработки калийно-магниевых соей // Прикл. биохимия и микробиология. 2019. Т. 55. С. 378–385.
  20. Yastrebova O. V., Pyankova A. A., Plotnikova E. G. Phthalate-degrading bacteria isolated from an industrial mining area and the processing of potassium and magnesium salts // Appl. Biochem. Microbiol. 2019. V. 55. P. 397–404. https://doi.org/10.1134/S000368381904015X http://accident.perm.ru/index.php/spravochnyj-razdel/opasnye-meteorologicheskie-yavleniya/409-zamorozki-i-snegopady-v-teplyj-period-goda
  21. Alvarez H. M., Silva R. A., Cesari A. C., Zamit A. L., Peressutti S. R., Reichelt R., Keller U., Malkus U., Rasch C., Maskow T., Mayer F., Steinbüchel A. Physiological and morphological responses of the soil bacterium Rhodococcus opacus strain PD630 to water stress // FEMS Microbiol. Ecol. 2004. V. 50. P. 75–86. https://doi.org/10.1016/j.femsec.2004.06.002
  22. Anan’ina L.N., Gorbunov A. A., Pyankova A. A. Physiological response of the moderately halophilic psychrotolerant strain Chromohalobacter sp. N1 to salinity change and low temperature // Can. J. Microbiol. 2021. V. 67. P. 342–348. https://doi.org/10.1139/cjm-2020-0299
  23. Anan’ina L.N., Kosheleva I. А., Plotnikova E. G. Bacterial consortium as a model for studying the response of the microbial community of the Verkhnekamsk salt mining region to combined pollution // Теор. и прикл. экология. 2022. № 2. С. 116–123.
  24. Bernard T., Jebbar M., Rassouli Y., Himdi-Kabbab S., Hamelin J., Blanco C. Ectoine accumulation and osmotic regulation in Brevibacterium linens // J. Gen. Microbiol. 1993. V. 139. P. 129–136.
  25. Chen X. M., Jiang Y., Li Y. T., Zhang H. H., Li J., Chen X., Zhao Q., Zhao J., Si J., Lin Z. W., Zhang H., Dyson P., An L. Z. Regulation of expression of trehalose-6-phosphate synthase during cold shock in Arthrobacter strain A3 // Extremophiles. 2011. V. 15. P. 499–508. https://doi.org/10.1007/s00792-011-0380-5
  26. Chenu C., Sotzky G. Interactions between soil particles and microorganisms. Edition: IUPAC series of Applied Chemistry Chapter. Wiley & Sons. 2002. P. 3–40.
  27. De Santi C., Leiros H. K., Di Scala A., de Pascale D., Altermark B., Willassen N. P. Biochemical characterization and structural analysis of a new cold-active and salt-tolerant esterase from the marine bacterium Thalassospira sp. // Extremophiles. 2016. V. 20. P. 323–336. https://doi.org/10.1007/s00792-016-0824-z
  28. Goordial J., Raymond-Bouchard I., Zolotarov Y., de Bethencourt L., Ronholm J., Shapiro N., Woyke T., Stromvik M., Greer C. W., Bakermans C., Whyte L. Cold adaptive traits revealed by comparative genomic analysis of the eurypsychrophile Rhodococcus sp. JG3 isolated from high elevation McMurdo Dry Valley permafrost, Antarctica // FEMS Microbiol. Ecol. 2016. V. 92. https://doi.org/10.1093/femsec/fiv154
  29. Guro P., Karaevskaya E., Kuznetsova I., Karlov D., Sazanova A., Safronova V. Complete genome sequence of Glutamicibacter sp. strain M10, isolated from an Arctic permafrost sample // Microbiol. Resour. Announc. 2023. V. 12. Art. e0112022. https://doi.org/10.1128/mra.01120-22
  30. Harishchandra R. K., Wulff S., Lentzen G., Neuhaus T., Galla H. J. The effect of compatible solute ectoines on the structural organization of lipid monolayer and bilayer membranes // Biophys. Chem. V. 150. P. 37–46. https://doi.org/10.1016/j.bpc.2010.02.007
  31. Ivanova V., Lyutskanova D., Stoilova-Disheva M., Kolarova M., Aleksieva K., Raykovska V., Peltekova V., Laatsch H. Isolation and identification of α,α-trehalose and glycerol from an arctic psychrotolerant Streptomyces sp. SB9 and their possible role in the strain’s survival // Prep. Biochem. Biotechnol. 2009. V. 39. P. 46–56. https://doi.org/10.1080/10826060802589585
  32. Jeanson S., Floury J., Gagnaire V., Lortal S., Thierry A. Bacterial colonies in solid media and foods: a review on their growth and interactions with the micro-environment // Front. Microbiol. 2015. V. 6. Art. 1284. https://doi.org/10.3389/fmicb.2015.01284
  33. Jousse C., Dalle C., Canet I., Lagrйe M., Traпkia M., Lyan B., Mendes C., Sancelme M., Amato P., Delort A.-M. Metabolomic study of the response to cold shock in a strain of Pseudomonas syringae isolated from cloud water // Metabolomics. 2018. V. 14. Art. 11 https://doi.org/10.1007/s11306-017-1295-7
  34. Kanapathipillai M., Lentzen G., Sierks M., Park C. B. Ectoine and hydroxyectoine inhibit aggregation and neurotoxicity of Alzheimer’s β-amyloid // FEBS Lett. 2005. V. 579. P. 4775–4780. https://doi.org/10.1016/j.febslet.2005.07.057
  35. Kandror O., DeLeon A., Goldberg A. L. Trehalose synthesis is induced upon exposure of Escherichia coli to cold and is essential for viability at low temperatures // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2002. V. 99. P. 9727–9732. https://doi.org/10.1073/pnas.142314099
  36. Kaye J. Z., Baross J. A. Synchronous effects of temperature, hydrostatic pressure, and salinity on growth, phospholipid profiles, and protein patterns of four Halomonas species isolated from deep-sea hydrothermal-vent and sea surface environments // Appl. Environ. Microbiol. 2004. V. 70. P. 6220–6229. https://doi.org/10.1128/AEM.70.10.6220-6229.2004
  37. Kuhlmann A. U., Bursy J., Gimpel S., Hoffmann T., Bremer E. Synthesis of the compatible solute ectoine in Virgibacillus pantothenticus is triggered by high salinity and low growth temperature // Appl. Environ. Microbiol. 2008. V. 74. P. 4560–4563. https://doi.org/10.1128/AEM.00492-08
  38. Ma Y., Wang Q., Xu W., Liu X., Gao X., Zhang Y. Stationary phase-dependent accumulation of ectoine is an efficient adaptation strategy in Vibrio anguillarum against cold stress // Microbiol. Res. 2017. V. 205. P. 8–18. https://doi.org/10.1016/j.micres.2017.08.005
  39. Mari E., Ricci C., Pieraccini S., Spinozzi F., Mariani P., Ortore M. G. Trehalose effect on the aggregation of model proteins into amyloid fibrils // Life (Basel). 2020. V. 10. Art. 60. https://doi.org/10.3390/life10050060
  40. Mei Y. Z., Huang P. W., Liu Y., He W., Fang W. W. Cold stress promoting a psychrotolerant bacterium Pseudomonas fragi P121 producing trehaloase // World J. Microbiol. Biotechnol. 2016. V. 32. Art. 134. https://doi.org/10.1007/s11274-016-2097-1
  41. Mikami K., Takahashi M., Hirata R., Yokoyama T., Taniguchi M., Saga N., Mori T. Alanine is a possible compatible solute involved in cold acclimation in the marine red alga Porphyra yezoensis // Seaweed: Ecology, Nutrient Composition and Medicinal Uses / Ed. Pomin V. H. New York: Nova Science Publishers, 2011. 1–14 p.
  42. Nedwell D. B., Rutter M. Influence of temperature on growth rate and competition between two psychrotolerant Antarctic bacteria: low temperature diminishes affinity for substrate uptake // Appl. Environ. Microbiol. 1994. V. 60. P. 1984–1992.
  43. Plotnikova E. G., Anan’ina L.N., Krausova V. I., Ariskina E. V., Prisyazhnaya N. V., Lebedev A. T., Demakov V. A., Evtushenko L. I. Thalassospira permensis sp. nov., a new terrestrial halotolerant bacterium isolated from a naphthalene-utilizing microbial consortium // Microbiology (Moscow). 2011. V. 80. P. 691–699.
  44. Ramasamy K. P., Mahawar L., Rajasabapathy R., Rajeshwari K., Miceli C., Pucciarelli S. Comprehensive insights on environmental adaptation strategies in Antarctic bacteria and biotechnological applications of cold adapted molecules // Front. Microbiol. 2023. V. 14. Art. 1197797. https://doi.org/10.3389/fmicb.2023.1197797
  45. Raymond-Bouchard I., Goordial J., Zolotarov Y., Ronholm J., Stromvik M., Bakermans C., Whyte L. G. Conserved genomic and amino acid traits of cold adaptation in subzero-growing Arctic permafrost bacteria // FEMS Microbiol. Ecol. 2018. V. 94. https://doi.org/10.1093/femsec/fiy023. PMID: 29528411
  46. Raza A., Bhardwaj S., Rahman M. A., García-Caparrós P., Habib M., Saeed F., Charagh S., Foyer C. H., Siddique K. H.M., Varshney R. K. Trehalose: A sugar molecule involved in temperature stress management in plants // Crop J. 2024. V. 12. P. 1–16. http://dx.doi.org/10.1016/j.cj.2023.09.010
  47. Reddy G. S.N., Matsumoto G. I., Schumann P., Stackebrandt E., Shivaji S. Psychrophilic pseudomonads from Antarctica: Pseudomonas antarctica sp. nov., Pseudomonas meridiana sp. noV. and Pseudomonas proteolytica sp. nov. // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2004. V. 54. P. 713–719. https://doi.org/10.1099/ijs.0.02827-0
  48. Takeyama N., Huang M., Sato K., Galipon J., Arakawa K. Complete genome sequence of Halomonas hydrothermalis strain Slthf2, a halophilic bacterium isolated from a deep-sea hydrothermal-vent environment // Microbiol. Resour. Announc. 2020. V. 9. Art. e00294-20. https://doi.org/10.1128/MRA.00294-20
  49. Uhlırova E., Santruckova H. Growth rate of bacteria is affected by soil texture and extraction procedure // Soil Biol. Biochem. 2003. V. 35. P. 217–224.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Количества осмолитов, аккумулированных клетками штамма Rhodococcus sp. SMB38 при разных условиях культивирования. Инкубирование проводили на твердой среде. Источником углерода и энергии служила глюкоза. Условия культивирования (соленость среды, температура): 1 – без хлорида натрия, 25°С; 2 – без хлорида натрия, 5°С; 3 – 2% NaCl, 25°С; 4 – 2% NaCl, 5°С.

Скачать (96KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Спектры ЯМР 1Н этанольных экстрактов из клеток холодоустойчивых штаммов бактерий, выделенных из района ВМКМС Пермского края. Штаммы бактерий культивировали при 5°С на плотной среде, содержащей 2% хлорида натрия. Условные обозначения: аланин (А); глутамат (G); глутамин (Q); трегалоза (Т); эктоин (E); неидентифицированное соединение (Х); монодейтериевая вода (HDO); трет-бутиловый спирт (t-BuOH); SMB31, SMB32, SMB34, SMB38, SN101, U1 – обозначения штаммов бактерий.

Скачать (261KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Участки спектров ЯМР 1Н этанольных экстрактов из клеток штамма Pseudomonas sp. SN101, выращенных при 5°С на агаризованной среде, содержащей хлорид натрия в концентрации 2% (а) и без него (б). Источником углерода и энергии в обоих вариантах служила глюкоза. Условные обозначения: глутамат (G); трегалоза (Т); неидентифицированные соединения (Х, Y).

Скачать (90KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2025