Samara Journal of ScienceSamara Journal of ScienceСамарский научный вестник2309-43702782-3016Samara State University of Social Sciences and Education63553510.55355/snv2024131106Biological SciencesБиологические наукиResearch ArticleComparative data on the blood leukocyte composition of semi-aquatic turtles from the Samara ZooСравнительные данные о лейкоцитарном составе крови черепах с полуводным образом жизни из Самарского зоопаркаRomanovaElena BorisovnaРомановаЕлена Борисовна
Russian Federation

doctor of biological sciences, professor of Ecology Department

доктор биологических наук, профессор кафедры экологии

romanova@ibbm.unn.ruStolyarovaIrina AleksandrovnaСтоляроваИрина Александровна
Russian Federation

master student of Ecology Department

магистрант кафедры экологии

irinaisto75@gmail.comBakievAndrey GennadievichБакиевАндрей Геннадьевич
Russian Federation

candidate of biological sciences, senior researcher of Biodiversity Laboratory

кандидат биологических наук, старший научный сотрудник лаборатории биоразнообразия

herpetology@list.ruGorelovRoman AndreevichГореловРоман Андреевич
Russian Federation

candidate of biological sciences, junior researcher of Biodiversity Laboratory

кандидат биологических наук, младший научный сотрудник лаборатории биоразнообразия

gorelov.roman@mail.ruNational Research Lobachevsky State University of Nizhny NovgorodНациональный исследовательский Нижегородский государственный университет им. Н.И. ЛобачевскогоInstitute of Ecology of the Volga River Basin of the Russian Academy of Sciences – Branch of the Samara Federal Research Center of the Russian Academy of SciencesИнститут экологии Волжского бассейна РАН – филиал Самарского федерального исследовательского центра РАН0103202413144533008202430082024Copyright ©; 2024, Romanova E.B., Stolyarova I.A., Bakiev A.G., Gorelov R.A.Copyright ©; 2024, Романова Е.Б., Столярова И.А., Бакиев А.Г., Горелов Р.А.2024Romanova E.B., Stolyarova I.A., Bakiev A.G., Gorelov R.A.Романова Е.Б., Столярова И.А., Бакиев А.Г., Горелов Р.А.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://snv63.ru/2309-4370/article/view/635535

The leukocyte blood count of 16 species of five families of semi-aquatic turtles from the Samara Zoo was determined. A comparison of the leukogram of representatives of two genera of the family Emydidae revealed a reduced proportion of heterophils and an increased proportion of basophils in Graptemys (G. pseudogeographica, G. nigrinoda) compared with Terrapene (T. triunguis, T. ornata). The leukocyte profile of Cuora mouhotii (Geoemydidae) was characterized by an increased content of heterophils, which showed a higher activation of innate immune responses. The most similar in leukocyte composition are the species of the Kinosternidae family of three genera: Kinosternon, Sternotherus and Staurotypus. The clade Trionychia (Trionychidae) differed from the clade Durocryptodira (Emydidae, Geoemydidae and Kinosternidae) by an increased number of heterophils and monocytes, and a low content of eosinophils. The Pleurodira suborder (Chelidae) differed from the Cryptodira suborder (Emydidae, Geoemydidae, Kinosternidae, Trionychidae) by an increased content of agranulocytes. Positive significant correlations of the length of the carapace with the content of heterophils and the values of leukocyte indices (index of the eosinophils and lymphocytes ratio, index of the heterophils and eosinophils ratio, index of the heterophils and lymphocytes ratio) reflecting the increased role of nonspecific resistance of the turtle organism during ontogenesis and negative significant correlations with the content of eosinophils were revealed. The index of the heterophils and lymphocytes ratio, which is an indicator of physiological stress, had the minimum value among the studied species in Sternotherus odoratus (Kinosternidae), the maximum value in C. mouhotii (Geoemydidae).

Определены лейкоцитарные формулы крови 16 видов пяти семейств черепах, ведущих полуводный образ жизни, из Самарского зоопарка. При сравнении лейкограмм представителей двух родов семейства Emydidae выявлены пониженная доля гетерофилов и повышенная доля базофилов у Graptemys (G. pseudogeographica, G. nigrinoda) по сравнению с Terrapene (T. triunguis, T. ornata). Лейкоцитарный профиль Cuora mouhotii (Geoemydidae) отличался повышенным содержанием гетерофилов, что показывало более высокую активацию врожденных иммунных реакций. Наиболее сходны по лейкоцитарному составу виды семейства Kinosternidae из трех родов: Kinosternon, Sternotherus и Staurotypus. Инфраотряд Trionychia (Trionychidae) отличался от инфраотряда Durocryptodira (Emydidae, Geoemydidae и Kinosternidae) повышенным количеством гетерофилов и моноцитов, невысоким содержанием эозинофилов. Подотряд Pleurodira (Chelidae) отличался от подотряда Cryptodira (Emydidae, Geoemydidae, Kinosternidae, Trionychidae) повышенным содержанием агранулоцитов. Выявлены отражающие усиление роли неспецифической резистентности организма черепах в ходе онтогенеза положительные значимые корреляции длины карапакса с содержанием гетерофилов и значениями лейкоцитарных индексов (соотношения лимфоцитов и эозинофилов, гетерофилов и эозинофилов, гетерофилов и лимфоцитов), отрицательные значимые корреляции с содержанием эозинофилов. Соотношение гетерофилов и лимфоцитов, являющееся показателем физиологического стресса, имело минимальное среди исследованных видов значение у Sternotherus odoratus (Kinosternidae), максимальное значение – у C. mouhotii (Geoemydidae).

blood cellsWBC (white blood cells) leukocyte blood formulaintegral leukocyte indicesEmydidaeGeoemydidaeKinosternidaeTrionychidaeChelidaeклетки кровилейкоцитарная формула кровилейкоцитарные индексыEmydidaeGeoemydidaeKinosternidaeTrionychidaeChelidaeKrenz J.G., Naylor G.J.P., Shaffer H.B., Janzen F.J. Molecular phylogenetics and evolution of turtles // Molecular Phylogenetics and Evolution. 2005. Vol. 37, iss. 1. P. 178–191. DOI: 10.1016/j.ympev.2005.04.027.Barley A.J., Spinks P.Q., Thomson R.C., Shaffer H.B. Fourteen nuclear genes provide phylogenetic resolution for difficult nodes in the turtle tree of life // Molecular Phylogenetics and Evolution. 2010. Vol. 55, iss. 3. P. 1189–1194. DOI: 10.1016/j.ympev.2009.11.005.Crawford N.G., Parham J.F., Sellas A.B., Faircloth B.C., Glenn T.C., Papenfuss T.J., Henderson J.B., Hansen M.H., Simison W.B. A phylogenomic analysis of turtles // Molecular Phylogenetics and Evolution. 2015. Vol. 83. P. 250–257. DOI: 10.1016/j.ympev.2014.10.021.Shaffer H.B., McCartney-Melstad E., Near T.J., Mount G.G., Spinks P.Q. Phylogenomic analyses of 539 highly informative loci dates a fully resolved time tree for the major clades of living turtles (Testudines) // Molecular Phylogenetics and Evolution. 2017. Vol. 115. P. 7–15. DOI: 10.1016/j.ympev.2017.07.006.Lyson T.R., Bever G.S. Origin and evolution of the turtle body plan // Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics. 2020. Vol. 51. P. 143–166. DOI: 10.1146/annurev-ecolsys-110218-024746.Черепахи // Биологический энциклопедический словарь. М.: Советская энциклопедия, 1986. С. 713–714.The Reptile Database / eds. P. Uetz, P. Freed, R. Aguilar, F. Reyes, J. Kudera, J. Hošek. 2024 [Internet]. http://www.reptile-database.org.Agha M., Ennen J.R., Bower D.S., Nowakowski A.J., Sweat S.C., Todd B.D. Salinity tolerances and use of saline environments by freshwater turtles: Implications of sea level rise // Biological Reviews of the Cambridge Philosophical Society. 2018. Vol. 93. P. 1634–1648. DOI: 10.1111/brv.12410.International Guiding Principles for Biomedical Research Involving Animals. 2012 [Internet]. https://grants.nih.gov/grants/olaw/guiding_principles_2012.pdf.Alleman A.R., Jacobson E.R., Raskin R.E. Morphologic and cytochemical characteristics of blood cells from the desert tortoise (Gopherus agassizii) // American Journal of Veterinary Research. 1992. Vol. 53, iss. 9. P. 1645–1651.Соколина Ф.М., Павлов А.В., Юсупов Р.Х. Гематология пресмыкающихся: метод. пособие по курсу герпетология, большому практикуму и спецсеминарам. Казань: Казанский государственный университет, 1997. 31 с.Хайрутдинов И.З., Соколина Ф.М. Характеристика крови рептилий и ее связь с условиями обитания: учеб.-метод. пособие к курсу «Герпетология». Казань: Казанский университет, 2010. 44 с.Davis A.K., Maney D.L., Maerz J.C. The use of leukocyte profiles to measure stress in vertebrates: A review for ecologists // Functional Ecology. 2008. Vol. 22, iss. 5. P. 760–772. DOI: 10.1111/j.1365-2435.2008.01467.x.Minias P. Evolution of heterophil/lymphocyte ratios in response to ecological and life-history traits: A comparative analysis across the avian tree of life // Journal of Animal Ecology. 2019. Vol. 88, iss. 4. P. 554–565. DOI: 10.1111/1365-2656.12941.Kogut M.H., Iqbal M., He H., Philbin V., Kaiser P., Smith A. Expression and function of Toll-like receptors in chicken heterophils // Developmental & Comparative Immunology. 2005. Vol. 29, iss. 9. P. 791–807. DOI: 10.1016/j.dci.2005.02.002.Hasselquist D. Comparative immunoecology in birds: hypotheses and tests // Journal of Ornithology. 2007. Vol. 148. P. 571–582. DOI: 10.1007/s10336-007-0201-x.Reinke B.A., Cayuela H., Janzen F.J. et al. Diverse aging rates in ectothermic tetrapods provide insights for the evolution of aging and longevity // Science. 2022. Vol. 376, iss. 6600. P. 1459–1466. DOI: 10.1126/science.abm0151.Hoebe K., Janssen E., Beutler B. The interface between innate and adaptive immunity // Nature Immunology. 2004. Vol. 5. P. 971–974. DOI: 10.1038/ni1004-971.Lee K.A. Linking immune defenses and life history at the levels of the individual and the species // Integrative and Comparative Biology. 2006. Vol. 46, iss. 6. P. 1000–1015. DOI: 10.1093/icb/icl049.